מַעֲשֶׂה בְּרַבִּי עֲקִיבָא, שֶׁהָיָה חָבוּשׁ בְּבֵית הָאֲסוּרִים, וְרַבִּי יְהוֹשֻׁעַ הַגַּרְסִי תַּלְמִידוֹ הָיָה מְשַׁמְּשׁוֹ. עֶרֶב יוֹם טוֹב נִפְטַר מִמֶּנּוּ, וְהָלַךְ לְבֵיתוֹ. בָּא אֵלִיָּהוּ, וְעָמַד עַל פֶּתַח בֵּיתוֹ. אָמַר לוֹ: 'שָׁלוֹם עָלֶיךָ, רַבִּי!', אָמַר לוֹ: 'שָׁלוֹם עָלֶיךָ, רַבִּי וּמוֹרִי!', אָמַר לוֹ: 'כְּלוּם אַתָּה צָרִיךְ?'. אָמַר לוֹ: 'כֹּהֵן אֲנִי, וּבָאתִי לְהַגִּיד לְךָ, שֶׁרַבִּי עֲקִיבָא מֵת בְּבֵית הָאֲסוּרִים'. מִיָּד הָלְכוּ שְׁנֵיהֶם לְבֵית הָאֲסוּרִים, וּמָצְאוּ פֶּתַח שַׁעַר בֵּית הָאֲסוּרִים פָּתוּחַ, וְשַׂר בֵּית הַסֹּהַר יָשֵׁן, וְכָל הָעָם, שֶׁהָיוּ בְּבֵית הָאֲסוּרִים, הָיוּ יְשֵׁנִים. הִשְׁכִּיבוּ אֶת רַבִּי עֲקִיבָא עַל הַמִּטָּה, וְיָצְאוּ. מִיָּד נִטְפָּל אֵלִיָּהוּ זָכוּר לַטּוֹב, וּנְטָלוֹ עַל כְּתֵפָיו, וּכְשֶׁרָאָה רַבִּי יְהוֹשֻׁעַ הַגַּרְסִי כָּךְ, אָמַר לְאֵלִיָּהוּ: 'רַבִּי, הֲלֹא אָמַרְתָּ לִי: אֲנִי אֵלִיָּהוּ כֹּהֵן, וְכֹהֵן אָסוּר לְטַמֵּא בְּמֵת!', אָמַר לוֹ: 'דַּיְּךָ, רַבִּי יְהוֹשֻׁעַ בְּנִי, חַס וְשָׁלוֹם, שֶׁאֵין טֻמְאָה בְּצַדִּיקִים, וְאַף לֹא בְּתַלְמִידֵיהֶם'. הָיוּ מוֹלִיכִין אוֹתוֹ כָּל הַלַּיְלָה, עַד שֶׁהִגִּיעוּ לְטַרְפִּילוֹן שֶׁל קֵיסָרִין. כִּוֵּן שֶׁהִגִּיעוּ לְשָׁם, עָלוּ שָׁלוֹשׁ מַעֲלוֹת, וְיָרְדוּ יְרִידוֹת, וְנִפְתַּח הַמְּעָרָה לִפְנֵיהֶם, וְרָאוּ שָׁם כִּסֵּא וְסַפְסָל וְשֻׁלְחָן וּמְנוֹרָה, וְהִשְׁכִּיבוּ אֶת רַבִּי עֲקִיבָא עַל הַמִּטָּה, וְיָצְאוּ. כֵּיוָן שֶׁיָּצְאוּ, נִסְתְּמָה הַמְּעָרָה, וְדָלְקָה הַנֵּר עַל הַמְּנוֹרָה, וּכְשֶׁרָאָה אֵלִיָּהוּ כָּךְ, פָּתַח וְאָמַר: 'אַשְׁרֵיכֶם, צַדִּיקִים, וְאַשְׁרֵיכֶם, עֲמֵלֵי תּוֹרָה, וְאַשְׁרֵיכֶם, יִרְאֵי אֱלֹהִים, שֶׁגָּנוּז וְטָמוּר לָכֶם וּמְשֻׁמָּר לָכֶם מָקוֹם בְּגַן עֵדֶן לֶעָתִיד לָבוֹא! אַשְׁרֶיךָ, רַבִּי עֲקִיבָא, שֶׁנִּמְצָא לְךָ מָלוֹן עָרֵב בִּשְׁעַת מִיתָתְךָ!'.
מדרש משלי
ר' עקיבא היה אחד מעשרת הרוגי מלכות. יש מסורת, האומרת כי הוא הוצא להורג ע"י הרומאים על חלקו בפרוץ מרד בר כוכבא. מסורת אחרת אומרת כי הוא הוצא להורג על שלימד תורה ברבים, בניגוד לאיסור הרומאי. האגדה על מותו מופיעה בבבלי ברכות:
בְּשָׁעָה שֶׁהוֹצִיאוּ אֶת רַ' עֲקִיבָא לַהֲרִיגָה זְמַן קְרִיאַת שְׁמַע הָיָה, וְהָיוּ סוֹרְקִין אֶת בְּשָׂרוֹ בְּמַסְרְקוֹת שֶׁל בַּרְזֶל, וְהָיָה מִתְכַּוֵּן לְקַבֵּל עָלָיו עֹל מַלְכוּת שָׁמַיִם בְּאַהֲבָה. אָמְרוּ לוֹ תַּלְמִידָיו: רַבֵּנוּ, עַד כָּאן? אָמַר לָהֶם: כָּל יָמַי הָיִיתִי מִצְטַעֵר עַל פָּסוּק זֶה: "וְאָהַבְתָּ אֵת ה' אֱלֹהֶיךָ בְּכָל לְבָבְךָ וּבְכָל נַפְשְׁךָ" (דברים ו, ה) – וַאֲפִלּוּ הוּא נוֹטֵל אֶת נִשְׁמָתְךָ; אָמַרְתִּי: מָתַי יָבֹא לְיָדִי וַאֲקַיְּמֶנּוּ! וְעַכְשָׁו שֶׁבָּא לְיָדִי – לֹא אֲקַיְּמֶנּוּ? הָיָה מַאֲרִיךְ בְּ"אֶחָד" עַד שֶׁיָּצְאָה נִשְׁמָתוֹ בְּ"אֶחָד". יָצְאָה בַּת קוֹל וְאָמְרָה: אַשְׁרֶיךָ, רַ' עֲקִיבָא, שֶׁיָּצְאָה נִשְׁמָתְךָ בְּ"אֶחָד"; אָמְרוּ מַלְאֲכֵי הַשָּׁרֵת לִפְנֵי הַקָּדוֹשׁ בָּרוּךְ הוּא: רִבּוֹנוֹ שֶׁל עוֹלָם, זוֹ תּוֹרָה וְזֶה שְׂכָרָהּ? יָצְאָה בַּת קוֹל וְאָמְרָה לוֹ: אַשְׁרֶיךָ, רַ' עֲקִיבָא, שֶׁאַתָּה מְזֻמָּן לְחַיֵּי הָעוֹלָם הַבָּא!
האגדה ממדרש משלי, חיבור בבלי מאוחר לתלמוד, מספרת על מה שקרה לאחר מכן. לא ידוע מספרי ההיסטוריה מה עלה בגורלם של הרוגי המלכות, ואם נמסרו גופותיהם לקבורה יהודית נאותה. לפי הכתוב במסכת "שמחות" נהרג ר' עקיבא יחד עם עשרת הרוגי מלכות בקיסרי, ושם אף נקבר. לפי תלמוד ירושלמי נטמן ר' עקיבא בראש העין, ולפי האגדה מת בקצרא ושם נקבר. מסורת בת כשמונה מאות שנה מצביעה על קברו של ר' עקיבא בעיר טבריה. אחד הזיהויים הקדומים של מקום הקבר נמצא בספר "כפתור ופרח" של ר' אשתורי הפרחי, שעלה לישראל מאירופה בראשית המאה ה-14 לסה"נ. האגדה ממדרש משלי מחזיקה בגרסה משלה, מסתורית יותר.
הסיפור מכיל כמה יסודות אגדיים טיפוסיים: ברגע המוות לא נוכח עד אנושי. ר' יהושע הגרסי, משמשו של ר' עקיבא, שטיפל בו בזמן המאסר, נעדר לזמן מה, בגלל שזה היה יום טוב, והוא יצא לביתו. העד היחיד היה אליהו הנביא, דמות אגדית, המככבת בסיפורים פנטסטיים רבים. הוא בא אל ר' יהושע הגרסי, משמשו של ר' עקיבא, לבשר לו על פטירת מורהו. יחד הם הולכים אל בית האסורים, ומצליחים להוציא את ר' עקיבא המת, משום שבדרך פלא השערים היו פתוחים, ושומר בית הסוהר נרדם. אליהו נושא את ר' עקיבא על כתפיו, למרות שהוא כוהן (יש עדות למוצאו זה מהמקרא?), בטענה שצדיקים כר' עקיבא, אין בהם טומאת המת. אליהו ור' יהושע נושאים את ר' עקיבא לקיסריה, שהיא עיר נכרית בתרבותה, כלומר טמאה ליהודים. דווקא שם, בטרפילון של קיסריה (או הטטרפילון של קיסרי, מבנה בעל ארבעה פתחים או שערים שהיה במרכז העיר), נקבר ר' עקיבא. מערה מסתורית פותחת את פתחה, ולנפטר מחכה שם כִּסֵּא וְסַפְסָל וְשֻׁלְחָן וּמְנוֹרָה (העתק מדויק של ריהוט החדר שהכינה האשה משונם לנביא אלישע בספר מלכים). לאחר שהם מניחים את ר' עקיבא במערה, ויוצאים ממנה, נסגר הפתח מאליו, ומרגע זה מקום קבורתו של ר' עקיבא אינו נגיש לבני-אנוש.