Constituem os órgãos seccionais a Procuradoria Federal, a Auditoria Interna, a Corregedoria e a Diretoria de Gestão Interna (DGI).
A Procuradoria Federal, órgão executor da Procuradoria-Geral Federal, tem como competências representar judicial e extrajudicialmente a Enap, orientar a execução da representação da Enap, quando sob a responsabilidade dos demais órgãos de execução da Procuradoria; exercer atividades de consultoria e assessoramento jurídicos à Escola e promover a apuração da liquidez e certeza dos créditos de qualquer natureza, inerentes às atividades da Enap, para inscrição em dívida ativa e cobrança; além de zelar pela observância da Constituição e das leis.
A Auditoria Interna, órgão seccional do Sistema de Controle Interno, cujo órgão central é a Controladoria-Geral da União, tem como competências verificar a conformidade às normas vigentes dos atos de gestão orçamentária, financeira, contábil e patrimonial, de pessoal e dos demais sistemas administrativos e operacionais; planejar e executar auditorias preventivas e corretivas; acompanhar a execução física e financeira e os resultados obtidos na aplicação dos recursos; propor ações para garantir a regularidade dos atos e a consecução dos resultados, de forma a contribuir para a melhoria da gestão; bem como prestar informações e acompanhar as solicitações oriundas dos órgãos de controle interno e externo. À Auditoria cabe ainda avaliar e propor melhorias nos controles internos e nos processos de gestão de riscos e de governança; e prestar consultoria no âmbito de suas competências e orientar tecnicamente as atividades de transparência, ouvidoria e integridade.
A Corregedoria da Enap, regulamentada pela Portaria Enap nº 12, de 5 de outubro de 2022, tem como objetivos: I - dissuadir e prevenir a prática de irregularidades administrativas; II - responsabilizar servidores e empregados públicos que cometam ilícitos disciplinares e entes privados que pratiquem atos lesivos contra a Administração Pública; III - zelar pela eficiência, eficácia e efetividade das apurações correcionais; IV - contribuir para o fortalecimento da integridade pública; e V - promover a ética e a transparência na relação público-privada. O Corregedor da Enap exercerá mandato de dois anos consecutivos, podendo este prazo ser prorrogado, até duas vezes, por igual período, mediante proposta de recondução submetida à avaliação da Controladoria-Geral da União - CGU.
A Diretoria de Gestão Interna é seccional de sistemas estruturadores e estruturantes do Governo Federal e tem como competências planejar, coordenar, controlar e avaliar a execução das atividades de planejamento, orçamento e contabilidade, de gestão de pessoas, de serviços gerais e logística, de tecnologia de informação, de organização e modernização administrativa, de logística de eventos e de acervo documental da Enap.