Федонкин М А
http://macroevolution.narod.ru/fedonkin2006.htm
М. А. Федонкин
ДВЕ ЛЕТОПИСИ ЖИЗНИ: ОПЫТ СОПОСТАВЛЕНИЯ (ПАЛЕОБИОЛОГИЯ И ГЕНОМИКА О РАННИХ ЭТАПАХ ЭВОЛЮЦИИ БИОСФЕРЫ)
(Опубликовано в сборнике статей, посвященном 70-летию академика Н.П.Юшкина: «Проблемы геологии и минералогии», c. 331-350. / Отв. редактор А.М.Пыстин. — Сыктывкар: Геопринт, 2006. — 448 с. ISBN 5-98491-018-7
Аннотация
Становление оксигенного фотосинтеза, формирование эвкариотной клетки и происхождение многоклеточных животных были важнейшими этапами эвкариотизации древней биосферы. Эти эволюционные события оказали определяющее влияние на изменение глобальных биогеохимических циклов, седиментогенез и климат Земли. Установление времени названных событий — актуальная, но весьма сложная исследовательская задача. Плодотворным подходом к ее решению представляется сравнительный анализ данных палеобиологии докембрия и геномики, которые нередко противоречат друг другу. Разрешение противоречий данных палеобиологии и геномики в отношении хронологии и динамики эвкариотизации биосферы способствует совершенствованию методов обеих дисциплин и формированию достоверных моделей биосферных процессов на ранней Земле.
Введение
В настоящей статье мы попытаемся проанализировать опыт сопоставления данных палеобиологии докембрия и молекулярной биологии (геномики) в отношении важнейших событий в истории древней биосферы. Еще недавно такую задачу никто перед собой не ставил. В течение последних десятилетий ситуация быстро изменилась. Существенно обогатился арсенал методов исследования ископаемой летописи, запечатленной «на каменных страницах» осадочных пород не только в форме окаменелостей, но и в виде других свидетельств жизни, разнообразие которых непрерывно возрастает по мере постижения геологической роли живого и совершенствования приборной базы. Объектом палеобиологии стали разнообразные биоминералы, биогенное органическое вещество, палеобиохимические остатки организмов или биомаркеры, изотопные отношения ряда биофильных химических элементов, другие геохимические и седиментологические сигналы. В то же время, в недрах молекулярной биологии сформировались методы сравнительного анализа генома, которые открывают возможность выстраивать независимую систему органического мира, выявлять филогенетические связи ныне живущих организмов и даже вычислять время расхождения эволюционных ветвей различного таксономического ранга (модели молекулярных часов). Основанием подобных исторических реконструкций служат следующие положения: а) в ходе биологической эволюции изменяется и генетический код, б) изменения в геноме накапливаются со временем, в) количество накопленных изменений в геноме сравниваемых организмов пропорционально времени расхождения соответствующих эволюционных ветвей, г) зная скорость эволюции генома, можно определять время этих событий [1,2]. Палеонтологическая летопись, надежно датированная радиометрическими методами, стала единственным источником данных, позволяющих «калибровать» молекулярные часы, выверять достоверность результатов и адекватность методов биоисторических реконструкций, рожденных в недрах сравнительной геномики. Таким образом, данные палеонтологии оказались востребованными одной из самых быстрорастущих областей современного естествознания. Надо заметить, что основой калибровки молекулярных часов стала ископаемая летопись хорошо распознаваемых групп фанерозоя.
Результаты исследований ископаемой летописи и биоисторические реконструкции геномики, несомненно, нуждаются в сопоставлении, поскольку палеобиологию и геномику (особенно, такие области, как молекулярная филогенетика и молекулярные часы) объединяет не только общая проблема биологической эволюции, но и схожие методологические трудности. Все мы знаем о неполноте палеонтологической летописи, которая, по образному выражению Ч. Лайеля, подобна книге, написанной на изменяющемся языке (имеется в виду смена биологических видов), при этом текст нередко стерт, многие страницы вырваны, а начало книги отсутствует. Однако подобные дефекты отражения истории в разной степени присущи любой летописи. Не составляет исключения и геном, который справедливо сравнивается не только с партитурой музыкального произведения, но и с архивом. Будучи свидетельством никогда не прерывавшейся истории жизни, геном современных организмов прямо связывает нас с моментом происхождения живого где-то за пределами известной нам геологической истории, и в то же самое время — он пока что скрывает больше, чем говорит, о становлении живой клетки. Значительно больше раскрывается геномикой в отношении происхождения и эволюции главных доменов органического мира Bacteria, Archaea и Eukarya [3]. Но и в этой части интерпретация данных молекулярной биологии осложняется такими явлениями, как многочисленные события симбиогенеза в биологической истории; «горизонтальный» перенос генов (особенно интенсивный на ранних этапах эволюции); редукционная эволюция, связанная с утерей генов и генных блоков; мозаичная природа генома, огромная доля «молчащих» генов в геноме и многое другое [4, 5].
Наибольшую трудность для сопоставления данных палеобиологии и геномики представляет древняя биосфера в виду утери значительной части информации и снижения эффективности актуалистических подходов. В палеобиологии по мере смещения от фанерозоя к более древним эпохам уменьшаются возможности надежной интерпретации окаменелостей и других свидетельств жизни как по тафономическим причинам, так и по причинам биоисторическим — древнейшие ископаемые могут и не принадлежать к ныне существующим таксонам даже весьма высокого ранга. Схожие проблемы интерпретации существуют и в сравнительной геномике по причинам, указанным выше, усложняясь по мере повышения ранга сравниваемых таксонов и возрастания срока давности исследуемых эволюционных процессов. Тем не менее, сравнительное исследование древнейших этапов эволюции живого методами палеобиологии и геномики становится чрезвычайно актуальным, потому что в архее и протерозое кроются исторические причины формирования механизмов функционирования жизни на всех уровнях биологической иерархии — от внутриклеточных метаболических каскадов до глобальных биогеохимических циклов. Постижение истории становления этих процессов — ключ к пониманию сущности живого и его роли в биосфере. Привлекательной стороной молекулярной биологии представляются возможности изучения эволюционных процессов тех групп органического мира, которые не известны в палеонтологической летописи, а также биоисторические реконструкции древнейших (догеологических) периодов.
Ниже мы рассмотрим с позиций палеобиологии и геномики данные о времени трех поистине ключевых событий в ранней истории биосферы. Этими событиями были становление оксигенного фотосинтеза, происхождение эвкариотной клетки и происхождение многоклеточных животных. Каждое из указанных событий имело колоссальные последствия и для биоты, и для биосферы, но взятые вместе, эти события составляют суть и главные этапы длительного процесса, который можно назвать эвкариотизацией древней биосферы [6-8]. Термин «эвкариотизация» здесь используется в широком смысле для описания исторического развития системы взаимодействия биотических и абиотических факторов, результатом которого было симбиогенетическое становление высокой организации эвкариотной клетки (с ее цитоскелетом и сложнейшей системой внутренних мембран, окружающих ядро и органеллы), рост морфологического и физиологического разнообразия в ходе эволюции многоклеточной и тканевой организации эвкариотных организмов, усложнение экосистем, обретение доминирующей роли эвкариот в глобальных биогеохимических циклах и в контроле параметров среды обитания.
Установление времени названных событий — чрезвычайно важный аспект проблемы эвкариотизации. Точное представление о последовательности, начале и длительности этапов эвкариотизации открывает возможность соотнесения их с конкретными абиотическими параметрами биосферы, которые существенно и необратимо менялись в ходе геологической истории. Следует заметить, что в датировании одних и тех же событий палеобиология и геномика нередко противоречат друг другу, однако, это не должно смущать нас — точки конфликта данных нередко чреваты открытиями.
Древнейшие свидетельства оксигенного фотосинтеза
Древнейшим свидетельством существования гидросферы признаны вулканиты с признаками подводного излияния в юго-западной части Гренландии, возраст которых 3,7 -3,85 млрд. лет [9] и гнейсы с признаками водно-осадочной природы (3,8-4,05 млрд. лет) в Северо-Западной Канаде [10]. Но кристаллы циркона (4,4 млрд. лет) с изотопно-геохимическими признаками формирования в условиях низкотемпературного гранитоидного вулканизма в присутствии воды, обнаруженные в Западной Австралии [11,12], возможно, являются свидетельством еще более раннего существования жидкой воды на Земле. Эти данные не противоречат имеющимся моделям происхождения океана в результате дегазации планеты [13]. Возможно, еще более ранним (и постоянным) источником воды был поток небольших ледяных комет, который и ныне приносит на Землю более 40000 тонн воды в день [14]. Присутствие жидкой воды на поверхности Земли более 4 млрд. лет назад допускает возможность существовании жизни в столь давние эпохи, но оставляет чрезвычайно короткий период времени для происхождения клетки после аккреции планеты, плавления и завершения интенсивной метеоритной бомбардировки.
Самым ранним свидетельством жизни представляют облегченный изотопный состав углерода из графитовых включений в кристаллах апатита в архейских толщах комплекса Исуа (3,8 млрд. лет) в Гренландии [15]. Однако осадочная природа этих толщ не доказана. Не исключено метасоматическое происхождение вмещающих карбонатных пород и позднее формирование кристаллов апатита (и графитовых включений) под воздействием горячих флюидов в процессах метаморфизма Показана возможность фракционирования изотопов углерода, сходного с фракционированием в ходе фотосинтеза (до 50 ‰), в ходе этих метаморфических процессов [16, 17].
Древнейшим свидетельством оксигенного фотосинтеза считались слоистые железные руды, ассоциирующие с древнейшими толщами юго-западной части Гренландии [18]. Осаждение этих руд требует свободного кислорода, но каков его источник? Накопление подобных руд в более поздние эпохи, особенно в период 2,5-1,7 млрд. лет назад, объясняют окислением железа свободным кислородом, продуцированным биологически, то есть в результате оксигенного фотосинтеза цианобактерий. Однако эти организмы, которых справедливо называют «приматами прокариот», имеют весьма высокую организацию и сложную систему фотосинтеза. На древе жизни, построенном на основе данных сравнительной геномики, цианобактерии занимают весьма высокое положение в домене Eubacteria, а молекулярные часы не допускают их появления ранее 2,7 млрд. лет (см. ниже). Цианобактерии не могли быть среди самых древних прокариот. Но если оксигенный фотосинтез еще не сформировался 3,8 млрд. лет назад, следует искать другие возможности окисления железа, например: фотохимическое окисление под воздействием ультрафиолетового излучения Солнца в отсутствие озонового экрана или биологическое окисление железа фотосинтезирующими бактериями [19, 20]. Впрочем, эти рассуждения могут оказаться преждевременными в свете предположений о том, что древнейшие железные руды Гренландии имеют метасоматическую, а не осадочную природу [16].
Изотопный состав углерода из рассеянных зерен графита в толще метаморфизованных сланцев (3,7 млрд. лет) в юго-западной части Гренландии также допускает предположение о биологическом фракционировании, возможно, через фотосинтез [21]. Этот результат представляется более надежным. Водно-осадочная природа сланцев не вызывает сомнения. Зерна графита сформировались при нагревании исходного органического вещества, биологическое происхождение которого весьма вероятно. Таким образом, не исключается возможность существования фотосинтеза 3,7 млрд. лет назад. Остается неясным, мог ли такой процесс осуществляться в условиях раннего архея.
Достоверными древнейшими свидетельствами присутствия свободного кислорода в атмосфере являются низкие значения δ13C орг. (от -35 до -50‰, а иногда и до -60‰ PDB) в керогенах, возраст которых составляет 2.8-2.5 млрд. лет [22]. Высокую степень фракционирования изотопов углерода связывают с возможной метаболической активностью метанотрофных бактерий, которая требует как метана, так и кислорода. На присутствие свободного кислорода в атмосфере и гидросфере неоархея указывают широкое развитие позднеархейских углеродистых толщ (что предполагает оксигенизацию среды по мере захоронения углерода), а также сульфата и восстановленного сульфида в платформенных осадках верхнего архея [23]. В этом же ключе интерпретируются особенности геохимического профиля древних кор выветривания, имеющих возраст 2.7-2.3 млрд. лет [24]. Эти данные согласуются с открытием неоархейских (2,7 млрд. лет) стерановых биомаркеров эвкариот (см. ниже), что означает доступность свободного кислорода, необходимого для биосинтеза исходных стеринов [25, 26].
В настоящее время развиваются две основных группы конкурирующих моделей оксигенизации древней атмосферы. Большая часть моделей предполагает весьма быстрый рост концентрации кислорода в атмосфере около 2 млрд. лет назад — от <0,1% до >15% по отношению к его современному уровню [27, 28]. Вторая группа гипотез показывает возможность более ранней оксигенизации биосферы и постоянно высокой концентрации свободного кислорода в атмосфере в пределах 50-200% от его настоящего уровня [29, 30]. Заметим, что локальные концентрации кислорода могли быть высокими весьма давно — практически с момента возникновения оксигенного фотосинтеза (примером этого могут служить пузырьки чистого кислорода на поверхности цианобактериального мата). Что касается атмосферы, то сценарию ее перманентной насыщенности кислородом противоречит ряд фактов: 1) зерна легко окисляющихся нестабильных минералов (уранинит, пирит, сидерит) в флювиальных отложениях старше 2,4 млрд. лет; 2) распределение слоистых железистых кварцитов в морских отложениях старше 1,8 млрд. лет; 3) обедненные железом палеопочвы старше 2,0 млрд. лет; 4) возрастающая частота красноцветов, возраст которых менее 2,0 млрд. лет; 5) большие положительные значения δС13 в некоторых раннепротерозойских (2 млрд. лет) карбонатах; 6) малые вариации δS34 в кристаллах пирита из морских отложений старше 2,2 млрд. лет; 7) возможные свидетельства масс-независимого фракционирования изотопов серы (S33 и S36) в сульфидах и сульфатах старше 2,0 млрд. лет; 8) филогенетическая интерпретация данных геномики оксигенного фотосинтеза. Данные изотопного анализа серы из архея и протерозоя [31] указывают на быстрое поступление кислорода в атмосферу с начала эпохи раннепротерозойского оледенений 2,2 млрд. лет назад [20]. Таким образом, данные минералогии, литологии и геохимии изотопов противоречат модели очень ранней или перманентно высокой оксигенизации атмосферы и океана, хотя не исключают раннего происхождения оксигенного фотосинтеза.
Первый эпизод существенного повышения концентрации свободного кислорода в древней атмосфере фиксируется в раннем протерозое около 2 млрд. лет назад. Природа и динамика этого события активно исследуются [32], поскольку именно с ним связывают формирование крупнейшие месторождения марганцевых, урановых и железных руд очень высокой концентрации [33], а также изменения подвижности этих и других легко окисляемых металлов, что фиксируется в геохимическом профиле кор выветривания и палеопочв [34].
Биогенная природа древнейших пластовых строматолитов (3556 ±32 млн. лет, серия Варравуна, северо-западная Австралия) подтверждена данными морфологического и микроструктурного изучения этих биолитов и результатами изотопного анализа углерода из сопутствующего органического вещества [35]. Строматолиты обычно считаются аналогами современных цианобактериальных матов. Раннеархейские окремненные микрофоссилии, сопутствующие строматолитам, по форме, размеру и палеоэкологическим обстановкам весьма напоминают некоторых гетеротрофных бактерий и цианобактерий. Некоторые исследователи прямо относят древнейшие микрофоссилии к цианобактериям [36], весьма высоко организованным прокариотам, осуществляющим оксигенный фотосинтез. Однако это мнение разделяется далеко не всеми специалистами. Некоторые аноксигенные фототрофные прокариоты, например, нитчатые зеленые бактерии, составляющие особую эволюционно древнюю группу Chloroflexi, морфологически весьма схожи с цианобактериями. Не исключено, что древнейшие бактериальные маты формировались не цианобактериями, а анаэробными нитчатыми зелеными бактериями при участии пурпурных и одноклеточных зеленых серных бактерий [37]. Есть и другие причины сомневаться в цианобактериальной природе раннеархейских микрофоссилий, в частности данные молекулярных часов (см. ниже).
Несомненные остатки цианобактерий описаны из надсерии Трансвааль (2550-2520 млн. лет) Южной Африки [38, 39], хотя вероятные остатки этой группы прокариот встречены в более древних толщах серии Фортескью (2.76-2.69 млрд. лет), Западной Австралия [40]. Древнейшие палеобиохимические свидетельства существования цианобактерий — биомаркеры диметил-гопаны (производные диметил-бактериогопанполиолов, представляющих собой мембранные липиды с прочным углеродным скелетом), извлеченные из рассеянного органического вещества сланцев серии Хамерсли и Фортескью (2.77-2.8 млрд. лет) Западной Австралии, указывают на возможность и более раннего появления цианобактерий и присущего им оксигенного фотосинтеза [25, 41, 42]. Если этот результат подтвердится, то можно предположить, что огромное разнообразие обменных процессов прокариотных организмов полностью сформировались к концу архея не позднее 2,8 млрд. лет назад. Этот вывод следует из высокой сложность строения клетки цианобактерий и их системы фотосинтеза, а также в виду их высокого положения на древе жизни [3].
Докембрийская летопись эвкариот
Независимым свидетельством существования тех или иных организмов в ранней истории биосферы являются биомаркеры — ископаемые органические соединения, которые представляют собой продукты изменения молекул, некогда входивших в состав вымерших организмов, в результате наложенных окислительных или восстановительных процессов. Биохимическая уникальность каждого из таксонов высокого ранга среди ныне живущих организмов открывает возможность распознавания этих групп (а вернее, присущих им органических веществ) в геологическом прошлом даже в отсутствии ископаемых. Древнейшим свидетельством эвкариот признаются неоархейские (2,7 млрд. лет) стерановые биомаркеры, производные стеринов, для синтеза которых необходим свободный кислород [25, 26]. Заметим, что это пока единственная находка палеобиохимических следов эвкариот в архее, и возможность контаминации эвкариотными биомаркерами из молодых отложений, несмотря на детально разработанные меры контроля на всех стадиях изучения, достаточно глубоко осознается специалистами. Допустима также и вероятность синтеза стеринов какими-то архейскими прокариотами, от которых эта функция позже была унаследована эвкариотами. Надо заметить, что стерины обнаружены в нескольких группах бактерий [43-47], хотя структурное разнообразие известных бактериальных стеринов ниже того, что восстанавливается на основе анализа позднеархейских стеранов [26]. Несмотря на ряд публикаций о находках остатков эвкариотных организмов в архее [48], эти открытия пока не стали фактом науки в виду сомнений в адекватности интерпретации природы или возраста описанных ископаемых объектов [19, 36, 38, 49].
Ископаемая летопись протерозоя несравненно богаче архейской летописи: к настоящему времени описано около 4000 таксонов, преимущественно из морских отложений стабильных областей континентальных плит. Значительную часть летописи протерозоя составляют остатки индивидуальных клеток в виде мумифицированных акритарх и замещенных кремнеземом микрофоссилий, а также макроскопические формы, сложенные органическим веществом. Эвкариотная природа большей части этих окаменелостей признается специалистами, однако более точные суждения об их систематическом положении во многих случаях весьма затруднительны. Стратиграфическое распределение этих окаменелостей демонстрирует общую тенденцию — длительный период весьма низкого разнообразия в среднем протерозое и начало значительной диверсификации и экспансии в неопротерозое около 800 млн. лет назад (см. обзоры: [50-54]). В мире микроскопических объектов по мере уменьшения возраста вмещающих пород заметны тенденции увеличения размера клетки, роста их морфологической сложности и таксономического разнообразия, что интерпретируется как свидетельство прогрессирующей эвкариотизации в мире одноклеточных фотосинтезирующих организмов. Особенности сохранности микрофоссилий не всегда допускают однозначную интерпретацию. Возможно, поэтому в качестве древнейших ископаемых эвкариот нередко рассматривают макроскопические окаменелости мезопротерозоя.
К наиболее ранним эвкариотным организмам относят макроскопические углеродистые ленты из формации Негауни (возраст 1.87 млрд. лет) серии Минномини района оз. Верхнего, в частности спиралевидные Grypania [55, 56]. Ряд признаков этих углеродистых лент шириной 0,7-1,5 мм дает основание относить их к низшим эвкариотным водорослям неясного систематического положения [53, 55, 57]. В результате изучения новой коллекции Grypania из серии Белт (Монтана, возраст 1,4-1,5 млрд. лет) нами получены данные об индивидуальном развитии и внутреннем строении этого организма: в целом организм представлял собой цилиндрическую трубку, размеры которой по длине, диаметру и толщине стенки увеличивались на протяжении жизни. Именно поэтому внутренне строение можно наблюдать лишь у ювенильных форм с тонкой стенкой. Один из таких экземпляров показывает, что внутри трубки помещались регулярно расположенные округлые объекты одинакового размера, которые можно интерпретировать как крупные клетки или как агрегаты мелких клеток [7]. Несмотря на большой размер и сложность строения Grypania, интерпретация этих окаменелостей в качестве эвкариотных организмов может иметь альтернативную трактовку, в частности, как колония цианобактерий — на это указывает ряд специалистов [36, 58].
В близких по возрасту (1.85-1.62 млрд. лет) отложениях Китая найдены крупные (до 250 мкм) акритархи и различные по форме макроскопические углеродистые пленки [53, 59], которые трактуются как остатки эвкариот. Макроскопические углеродистые окаменелости различной формы (спиральные Grypania, овальные Chuaria, широкие ленты с округлыми концами Tawuia и другие) нередко встречаются в силикластических толщах нижнего и среднего рифея, причем географическое распространение находок и морфологическое разнообразие заметно возрастает по мере уменьшения возраста пород [53, 57, 60-62]. Эти окаменелости интерпретируются как метафитные водоросли, хотя детали их клеточного строения в большинстве случаев неизвестны, и потому сомнения в их эвкариотной природе (особенно, в отношении видов с простой морфологией) все еще остаются. Открытие тканевой организации и специализированных клеток у слоевищных водорослей Archyphasma из вендских отложений Юго-Восточного Беломорья [63] предполагает значительный период эволюционного развития в неопротерозое для достижения столь высокой организации, близкой к той, что наблюдается у современных бурых и красных водорослей.
Самым древним представителем макроскопических гетеротрофных эвкариот, возможно, является Horodyskia. Эти крупные формы (до 20 см длиной), которые выглядят разомкнутые ожерелья на подошве песчаника, были впервые описаны как проблематичные структуры неясного происхождения из формации Апикуни надсерии Белт, штат Монтана [64]. Полевое и лабораторное исследование обильного материала привело нас к выводу о том, что тафономия, морфология и палеоэкология Horodyskia могут указывать на животную природу этих окаменелостей [7, 65, 66]. Если эта интерпретация верна, то представления о длительности существования многоклеточных животных на Земле придется весьма серьезно корректировать. Дело в том, что возраст вмещающих пород превышает 1443±7 млн. лет (SHRIMP, U-Pb датирование цирконов из перекрывающий формации Пурселл Лава [67]). Альтернативой могло бы стать предположение о том, что многоклеточность как адаптивная стратегия, связанная с увеличением размера тела, формировалась у первых животных неоднократно. Эта гипотеза кажется вполне вероятной: ведь многоклеточность возникала независимо в разных ветвях органического мира, по меньшей мере, 24 раза [68].
О высокой организации Horodyskia с определенностью свидетельствуют такие признаки, как строгий генетический контроль процессов морфогенеза и роста, большой размер, морфофункциональная дифференциация (полипиды, столон), механическая прочность (характерная и для тонкого столона, не разрывавшегося даже в случае вымывания из осадка и переноса к новому месту захоронения), раннедиагенетическая литификация осадка, слагающего отпечатки (вызванная быстрым разложением белков, но не целлюлозы или хитина), а также эдиакарский тип сохранности, характерный для так называемых «резистентных форм» [69]. Особенности тафономии и экологии Horodyskia дают основание интерпретировать эти макроскопические формы как седентарные колониальные эвкариотные организмы тканевой организации, предположительно, животной природы [7, 66], весьма напоминающие линейные колонии гидроидных полипов не только по форме, но и по механическим характеристикам — колонии Hydrozoa имеют тонкий перидермальный покров хитиноидного состава в виде теки полипа и облекающей трубки столона, который соединяет полипы.
Многочисленные Horodyskia обнаружены также в песчаниках подсерии Манганиз Западной Австралии [70], где возраст вмещающих пород может быть моложе североамериканских находок, хотя определен менее точно: 1211-1070 млн. лет [71] или 1400-1070 млн. лет [72]. Наши полевые исследования в Западной Австралии показали, что биотоп Horodyskia простирался на сотни километров в мелководном и хорошо аэрированном морском палеобассейне при очень высокой плотности популяции [7, 73]. Есть основания распознавать и другие таксоны макроскопических эвкариот наряду с Horodyskia в указанных местонахождениях США и Австралии [66, 72].
Не вызывает сомнений эвкариотная природа морфологически сложных микрофоссилий рода Tappania, древнейшие представители которого описаны из серии Ропер (1430 млн. лет) Австралии [74, 75]. Изучение представительной коллекции Tappania уникальной сохранности из неопротерозойских отложений формации Виниат (800-900 млн. лет) Северо-Западной Канады позволило реконструировать характер роста, структурную сложность и степень дифференциации в ходе онтогенеза, свойственные седентарным многоклеточным организмам [76]. Септированные ветвящиеся нитчатые выросты, способные к вторичному соединению, рассматривается как сливающиеся гифы — синапоморфный признак высших грибов! Если этот вывод о природе Tappania (а возможно, и других акантоморфных акритарх протерозоя) справедлив, то грибы как деструкторы начали свою деятельность почти 1500 млн. лет назад или даже ранее. Роль грибов в современной биосфере огромна и связана не только с разложением органического вещества, формированием почвенной среды или широко развитым симбиозом (лишайники, микоризы). Грибы известны как активный агент биологического выветривания, играющий важнейшую роль в биогеохимическом круговороте биофильных элементов (например, C, N, P, S) и металлов (в частности, Na, Mg, Ca, Mn, Fe, Cu, Zn, Co, Ni), весьма существенных для нормальной жизнедеятельности организмов [77].
О существовании эвкариотных красных водорослей 1200 млн. лет назад говорят находки Bangiomorpha в свите Хантинг Северной Канады [78, 79]. Ряд признаков этих многоклеточных нитей характерен также для зеленых водорослей и для цианобактерий, но тип деления клеток Bangiomorpha известен пока лишь среди красных водорослей семейства Bangiaceae. Уровень организации бурых водорослей был достигнут, по меньшей мере, 1000 млн. лет назад. Об этом свидетельствуют находки нитчатых форм Paleovaucheria в лахандинской свите Сибири [80, 81], которые встречаются и в молодых толщах неопротерозоя (около 750 млн. лет) Шпицбергена [82]. Характер ветвления лентовидных талломов и распределение редких септ, округлые отверстия на концах и другие признаки сближают эти водоросли с представителями семейства Vaucheriaceae, родственного бурым водорослям.
О высокой дифференциации одноклеточных эвкариотных водорослей в неопротерозое свидетельствуют богатая ассоциация (27 видов) чешуеобразных микрофоссилий, сложенных кремнеземом, из серии Тиндир (700-600 млн. лет) в северо-западной Канаде [83, 84]. При диаметре 5-85 мкм эти округлые микрофоссилии демонстрируют тончайшие детали, например, характерные для диатомовых водорослей радиально ориентированные ряды перфораций и приподнятый краевой ободок, а также признаки, свойственные золотистым водорослям (Chrysophyta) и коколитофоридам (Haptophyta). Интересно, что по данным геномики эти группы являются близко родственными, а палеонтологические данные указывают на их весьма раннюю диверсификацию. К палеонтологическим данным о древнейших фотосинтезирующих эвкариотах следует добавить некоторые сведения о хемофоссилиях. В отличие от эвкариотных биомаркеров позднего архея, детальная интерпретация которых пока невозможна, некоторые из протерозойских биомаркеров — более специфичны. Так, например, молекулы диностеранов из протерозойских толщ серии Мак Артур (Австралия) указывают на существование динофлагеллят уже 1500 млн. лет назад, хотя ископаемые представители этой группы известны начиная со среднего триаса [85].
Достоверно доказанной можно считать гетеротрофную эвкариотную природу вазообразных микрофоссилий, которые интерпретируются как раковинные амебы и широко распространены в отложениях, имеющих возраст около 750 млн. лет [86, 87]. Значительное видовое разнообразие и ряд признаков, cближающих эти микрофоссилии с ныне живущим Protozoa, свидетельствуют о том, что мы имеем дело с диверсификацией гетеротрофных эвкариот, предыстория которой уходит в более древние периоды протерозоя. Этот факт, а также данные геномики (см. ниже) показывают высокую вероятность открытия богатейшего мира гетеротрофных одноклеточных организмов в рифее, экосистемная роль которых в протерозое пока недооценена.
Кульминацией в процессе перехода от архаичной биосферы к биосфере современного типа был вендский период [88-92]. Сутью этого процесса была смена доминирующих экосистем в морских биотопах обширных эпиконтинентальных бассейнов. Архаичные экосистемы, контролируемые преимущественно прокариотными микробными сообществами, быстро замещались экосистемами, для которых характерно высокое разнообразие эвкариотных организмов и их доминирование в роли первичных продуцентов. Уменьшение разнообразия строматолитов и их значения в процессах формирования карбонатных платформ в конце протерозоя [93] в значительной степени связано со сменой доминант в роли первичных продуцентов — цианобактерии были существенно потеснены фотосинтезирующими эвкариотами. Эвкариотизация экосистем сопровождалась усилением роли гетеротрофии, удлинением пищевых цепей, активизацией биотического круговорота жизненно важных химических элементов и, благодаря этому, ростом эффективности системы обратных связей между абиотическими и биотическими процессами. Бурные эволюционные события, результаты которых мы наблюдаем в венде (особенно, появление и глобальная экспансия крупных морских беспозвоночных), происходили на фоне и под влиянием быстрых тектонических, климатических и географических изменений на Земле в позднем протерозое. Среди них — распад суперконтинента Родиния, раскрытие Тихого океана, формирование суперконтинента Паннотия, раскрытие океана Япетус, контрастные климатические изменения, связанные с чередой ледниковых периодов, рост концентрации свободного кислорода в атмосфере и океане [94].
Судя по ископаемой летописи, первые сообщества разнообразных беспозвоночных появляются лишь в вендском периоде 600-545 млн. лет назад [90, 91], но большинство типов ныне живущих многоклеточных животных известно только начиная с кембрия. Это кажущееся очевидным свидетельство палеонтологической летописи противоречит возрастающему объему данных сравнительной геномики («молекулярные часы») о происхождении многоклеточных животных 1500-1200 млн. лет назад и об обособлении основных эволюционных ветвей беспозвоночных задолго до начала венда (см. ниже). Редкие местонахождения довендских животных свидетельствуют о том, что это противоречие может быть снято в ходе дальнейших исследований. Конфликт палеонтологии и геномики можно объяснить тем, что длительный период эволюции Metazoa остается скрытым от нас по причине ограниченности местообитаний первых животных, их малого размера и отсутствия минерального скелета. Редкие находки макроскопических окаменелостей в довендской части протерозоя подтверждают это предположение. В числе таких ископаемых — упомянутая выше Horodyskia (1443 млн. лет), тубулярные неминерализованные формы Parmia (около 1000 млн. лет) из верхнего рифея Тимана [95, 96], Sinosabellidites (850-800 млн. лет, [60]), Protoarenicola и Pararenicola (740 млн. лет, [97]) из более молодых отложений верхнего рифея Китая. Эти находки говорят о достаточно высоком потенциале ископаемой летописи протерозоя в отношении наиболее ранних этапов эволюции животного мира. Интересно, что данные сравнительной геномики также ориентируют нам на поиски глубоких эволюционных корней Metazoa.
Сравнительная геномика о ранней эволюции органического мира
Биоисторические реконструкции, основанные на данные геномики, в частности, молекулярная филогенетика и молекулярные часы активно используются для определения последовательности и времени появления основных групп эвкариотных организмов. В силу разных причин, связанных с фундаментальными постулатами теории эволюции генома, а также в зависимости от метода, качества и размера анализируемых баз данных, полученные модели нередко противоречат друг другу. Ископаемая летопись выступает как единственный внешний критерий адекватности применяемой методологии и надежности результатов, получаемых в области геномики. Данные палеонтологии (вкупе с радиометрическими датировками) рассматриваются как основа «калибровки» молекулярных часов, и это справедливо для фанерозоя. Однако датирование времени обособления филетических линий растений, животных, грибов и более глубоких ветвей древа эвкариот в протерозое вызывает большие трудности.
Наиболее важные результаты в отношении ранней истории органического мира формируются в той области сравнительной геномики, которая базируется на анализе большого количества полностью секвентированных геномов Bacteria, Archaea и Eukarya (см. например, [98]). Эти модели показывают, что последний общий предок всех ныне живущих организмов уже существовал 4 млрд. лет назад (рис. 1). Интересно, что этому гипотетическому предку уже были присущи терминальные оксидазы, катализирующие реакции с кислородом, нитратом, сульфатом и серой — этот вывод сделан на основе генетического анализа дыхательных цепей Bacteria, Archaea и Eukarya [99]. Можно предположить, что физиологическая адаптация к кислороду в условиях древней бескислородной атмосферы могла сформироваться у прокариот, обитавших в зоне крайнего мелководья, где кислород появлялся в дневное время в результате фотодиссоциации воды. Эта адаптация сыграла ключевую роль и в становлении аэробного дыхания эвкариотной клетки, и в происхождении оксигенного фотосинтеза цианобактерий.
Рис. 1. Хронологические соотношения биотических и абиотических событий. Время происхождения основных групп органического мира [98]. События по данным палеобиологии докембрия [19]:
А — изотопное фракционирование углерода может указывать на фиксацию углерода с помощью Rubisco (фермент рибулозо-1,5-дифосфат-карбоксилаза/оксигеназа, использующий CO2 в процессе фотосинтеза).
Б — древнейшие строматолиты (цианобактериальная природа не доказана).
В — микроструктуры неясного происхождения.
Г — молекулы биомаркеров, возможно, синтезированных цианобактериями.
Д — микрофоссилии, возможно, цианобактериальной природы.
Е — микрофоссилии, уверенно диагностируемые как цианобактерии.
Ж — биомаркеры, свидетельствующие о локальной оксигенизации водной среды.
З — геохимические свидетельства роста концентрации атмосферного кислорода, глубокий океан оставался аноксическим, обеспечивая подвижность железа, которое окислялось и накапливалось в виде руд только в мелководье.
И — конец эпохи накопления железных руд, глубокий океан бескислородный или сульфидный.
К — эпизод накопления железных руд в эпоху неопротерозойских оледенений.
Л– концентрация кислорода и сульфата в океане близка к современной.
Изменение концентрации газов в атмосфере Земли (ссылки см. [30]).
Молекулярная филогения цианобактерий (на основе 16S рРНК) показывает следующее: происхождение фотосистемы II имело место значительно позже начала радиации домена бактерий (рис. 2). Диверсификация цианобактерий, возможно, следовала за формированием фотосистемы II приблизительно на полпути между начальным взрывом разнообразия домена Бактерий и нашим временем, то есть — в раннем протерозое около 2400 млн. лет назад [20]. Возникновение оксигенного фотосинтеза эвкариотной клетки было сложным и длительным процессом, сопряженным с неоднократными актами симбиогенеза, главным из которых был симбиогенез клетки-хозяина с цианобактерией (рис. 3). Однако этот процесс не мог быть очень быстрым в виду высокой сложности системы фотосинтеза эвкариот. Мозаичный характер генома фотосистемы II цианобактерий затруднял быстрый перенос всего генома через латеральный дрейф. Если принять время происхождения пластид в районе 1600-1500 млн. лет назад [100], то следует подвергнуть сомнениям вывод об эвкариотной природе древнейших находок Grypania (1,9 млрд. лет).
Рис. 2. Бескорневое филогенетическое древо, построенное на сравнительном анализе генов, кодирующих синтез Fe- и Mn- супероксиддисмутазы (SOD). Красным цветом выделены Fe-, оранжевым — камбиалистические (Fe или Mn), черным Mn-суперокисддисмутазы. Часть древа, обведенная точками, сформировалась ранее 2,4 млрд. лет назад, что указывает на позднее происхождение цианобактерий и оксигенного фотосинтеза [33].
Рис. 3. Эволюционные соотношения и время дивергенции эвкариотных водорослей по данным сравнительной геномики пластид ([100], Yoon et al., 2004). CB — первичный симбиоз цианобактерии с эвкариотной клеткой.
Рис. 4. Современные представления о филогении эвкариот, основанные на синтезе данных ультраструктурных исследований и сравнительной геномики (ссылки см. [54]). В прямоугольниках указаны датировки (курсивом — менее надежные данные) древнейших ископаемых представителей соответствующих групп.
Последовательность появления и филогенетические связи эвкариотных таксонов выявляются методами сравнительной геномики достаточно четко (рис. 4). Время важнейших эволюционных событий по молекулярным часам видятся следующим образом: происхождение эвкариотной клетки 2700 млн. лет назад, хотя не исключено и более раннее появление; митохондриальные эвкариоты формировались в интервале 2300-1800 млн. лет назад; первое обретение пластид эвкариотной клеткой, то есть происхождение эвкариотных водорослей имело место около 1,5-1,6 млрд. лет назад; расхождение линий растений и животных произошло 1609 млн. лет назад; линии животных и грибов разошлись позже 1513 млн. лет назад [100]. Эти результаты получены шестью независимыми методами молекулярных часов при расхождении датировок не более 5%, что свидетельствует о совершенствовании методов сравнительной геномики. Более ранние модели, основанные на рРНК, показывали весьма позднее появление высших эвкариот (растений, грибов и животных) и раннее происхождение низших эвкариот, в частности, амитохондриальных групп (например, [101]). Современные методы геномики вскрывают вторичную природу этих «примитивных» эвкариот — они произошли от более сложных форм путем упрощения, которое сопровождалось потерей или редукцией митохондрий [102, 103]. Это обстоятельство заставляет предполагать древнее происхождение эвкариотной клетки.
Древнейшая «молекулярная датировка» животной жизни показывает, что линия грибов отделилась от линии растений и животных около 1,6 млрд лет [104]. Сравнительный анализ полностью расшифрованных геномов показывает, что грибы генетически ближе к животным и расхождение их филогенетических линий началось 1513 млн. лет назад [100]. Это заключение не противоречит более ранним выводам молекулярных биологов: многоклеточные животные появились не позднее 1500 млн. лет назад (рис. 5) , первичноротые ответвились от линии, ведущей к хордовым, задолго до иглокожих около 1200 млн. лет назад, а эволюционные ветви беспозвоночных и хордовых разошлись около 1000 млн. лет назад [105, 106]. Сравнительно близкие результаты о бифуркации в эволюции билатерий на линии первичноротых и вторичноротых в интервале 900-1100 млн. лет получены и в недавних работах [100, 107]. Выводы сравнительной геномики об эволюции простейших (Protozoa) в протерозое интересны в экологическом аспекте, особенно, в части реконструкции трофических цепей между первичными продуцентами и древнейшими многоклеточными животными. Так, например, частичное секвентирование малых субъединиц рРНК ныне живущих фораминифер показывает формирование их общего предка в интервале 690-1150 млн. лет назад (рис. 5, 6) и важную роль ретикулоподий в начальной истории группы [108].
Рис. 5. Филогенетические отношения ранних фораминифер по данным сравнительной геномики [108].
Рис. 6. Основные события ранней эволюции фораминифер по данным палеонтологии и сравнительной геномики [108]. Особо отмечается развитие ретикулоподий в период становления этой группы Protozoa и независимое происхождение мультилокулярной раковины в ветвях, ведущих к Textulariida + Rotaliida и к Spirillinida + Miliolida.
Следует заметить, что разные методы молекулярных исследований нередко дают и весьма несхожие результаты. Так, например, диапазон оценок времени расхождения линий первичноротых и вторичноротых простирается от 1500 млн. лет до 650 млн. лет (анализ проблемы см. [109, 110]). В числе причин «разночтения» геномной летописи жизни, несомненно, присутствует влияние выбора ископаемых организмов для калибровки молекулярных часов. До недавних пор в этих исследованиях опирались на данные ископаемой летописи позвоночных (преимущественно, рыб), что, по мнению ряда авторов, приводило к увеличению возраста основных групп животного мира. Сравнительный анализ геномов ныне живущих беспозвоночных и использование данных палеонтологии беспозвоночных в качестве калибровки молекулярных часов показывает существенно иные результаты — предок билатерий сформировался в интервале между 573 и 565 млн. лет назад [109]. Однако, этот результат, близкий к традиционному восприятию ископаемой летописи, может отражать не всю историю трехслойных животных, а только вендо-кембрийскую диверсификацию ныне живущих типов Bilateria. Иначе, как нам относиться к тем пока редким находкам в рифее, которые интерпретируются как остатки и следы жизнедеятельности беспозвоночных, и к возрастающему количеству данных сравнительной геномики об очень древних корнях Metazoa?
Возникает вопрос и о том, в какой мере геном ныне живущих организмов отражает историю органического мира, — ведь разнообразие вымерших таксонов многократно превышает существующее ныне. Противоречивость моделей молекулярных часов, особенно в части ранних этапов эволюции, нередко вызывает сомнения в адекватности применяемых методов. Очевидно, что надежность филогенетических и исторических реконструкций на основе методов сравнительной геномики обратно пропорциональна таксономическому рангу исследуемых групп. Однако, как отмечают специалисты, противоречивость биоисторических моделей геномики связана с молодостью методов, которые быстро совершенствуются. Выявляется неравномерность молекулярной эволюции и ее ускорение в течение позднейших отрезков времени существования филумов [111]. Установлены случаи разной скорости изменения генома в разных филетических линиях, например, значительно более медленная скорость молекулярной эволюции у позвоночных в сравнении с беспозвоночными животными [109]. Предпринимаются попытки анализа ископаемой летописи не только в таксономическом аспекте, но и в экологическом отношении для проверки разработок в области молекулярных часов [112]. При всех сомнениях, справедливых в отношении возможностей геномики в области далеких исторических реконструкций, не следует игнорировать значение данных этой бурно развивающейся области знания. Вопросы, возникающие при сопоставлении данных палеобиологии и геномики (рис. 7, 8), несомненно, стимулируют постановку новых исследовательских задач в обеих областях.
Рис. 7. Вендо-кембрийская диверсификация многоклеточных животных по данным палеонтологии; филогенетические соотношения и время появления существующих типов животных по данным сравнительной геномики; последние неопротерозойские оледенения, маркированные негативными значениями изотопных отношений углерода ([115, 116] с изменениями).
Рис. 8. Сравнение времени дивергенции основных групп органического мира по данным ископаемой летописи и молекулярных часов [117]. Масштаб шкалы времени меняется на границах интервалов 10-100, 100-1000 и 1000-5000 млн. лет. Конфликт данных палеонтологии и геномики заметно увеличивается по мере перехода к более ранним этапам биологической эволюции. Две древнейших датировки в столбце ископаемой летописи (слева) основаны на находках биомаркеров.
Заключение
Молекулярные часы обычно указывают более раннее время появления той или иной группы эвкариотных организмов в сравнении с известным возрастом древнейших окаменелостей соответствующей группы, который следует воспринимать как минимальный (рис. 8). Модели молекулярных часов, основанные на разных методиках, нередко противоречат не только ископаемой летописи, но и друг другу, однако диапазон расхождения результатов заметно уменьшается по мере роста количества полностью расшифрованных геномов и совершенствования методов. Особое значение в процедуре калибровки молекулярных часов имеет надежность интерпретации ископаемого материала, который должен включать не только окаменелости, но широкий спектр геохимических (в том числе, изотопных) и палеобиохимических сигналов, биоминералы и биолиты, другие объекты, формировавшиеся под влиянием биоты.
Данные палеонтологии и геномики согласованно указывают на то, что бурной радиации эвкариот в середине неопротерозоя предшествовала их весьма длительная эволюция, детали которой нам пока что мало известны (возможно, в силу ограниченности первичных биотопов эвкариот в древней биосфере). Палеонтология и геномика не противоречат друг другу в том, что диверсификация многих таксонов высокого ранга из ныне живущих эвкариот происходила до неопротерозойских оледенений (рис. 7, 8). Факт выживания этих групп в течение ледниковых периодов (их дальнейшая эволюция в фанерозое) свидетельствует против крайних палеоклиматических моделей в виде гипотезы Snowball Earth [113, 114]. При этом невозможно отрицать существенного влияния физико-химических характеристик холодноводных биотопов неопротерозоя на дальнейшую эвкариотизацию экосистем [92, 115].
Определение времени основных этапов эвкариотизации биосферы, связанных с возникновением оксигенного фотосинтеза, становлением эвкариотной клетки и происхождением животных, имеет фундаментальное значение для постижения причинно-следственных связей в биологической эволюции, включая эволюцию генома. Прикладное значение этих исторических реконструкций видится в том, что с эвкариотизацией древней биосферы связаны радикальные изменения биогеохимических циклов и седиментогенеза (приведшие, в частности, к формированию характерных для протерозоя типов рудных скоплений железа, марганца, урана, фосфора и др., а также углеродистых толщ и углеводородов). Разрешение конфликта результатов, полученных методами молекулярных часов, видится не только в сравнении с палеонтологической летописью конкретных групп. Предстоит выяснить, как отражаются в эволюции генома крупные экосистемные перестройки, нередко связанные с важнейшими абиотическими изменениями в биосфере, насколько распознаваемы эти события в молекулярной летописи генома разных групп. Эта проблема требует синтеза данных наук о Земле, палеобиологии и геномики на системной (функциональной) основе, включающей геологическую историю не как сценическую декорацию «эволюционной драмы», а как органичную часть живой истории Земли.
Исследования проводятся в рамках Программы 25 Президиума РАН «Происхождение и эволюция биосферы» при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований и гранта поддержки ведущих научных школ Президента РФ.
Литература
1. Zuckerland E., Pauling L. 1965. Molecules as documents of evolutionary history. J. Theor. Biol. V. 8. P. 357-366.
2. Brochu C.A., Sumrall C.D., Theodor J.M. 2004. When clocks (and communities) collide: estimating divergence time from molecules and the fossil record. Journal of Paleontology. V. 78. № 1. P. 1-6.
3. Woese C.R., Kandler O., Weelis M.L. 1990. Towards a natural system of organisms: proposal for the domains Archaea, Bacteria, and Eucarya. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 87. P. 4576-4579.
4. Шестаков С.В. 2003. О ранних этапах биологической эволюции с позиций геномики. Палеонтологический журнал. № 6. С. 50-57.
5. Татаринов Л.П. 2004. Современные тенденции в развитии филогенетических исследований. Вестник Российской Академии наук. Т.74. № 6. с.515-523.
6. Федонкин М.А. 2003. Сужение геохимического базиса жизни и эвкариотизация биосферы: причинная связь. Палеонтологический журнал. № 6, с. 33-40.
7. Федонкин М.А. 2004. Изменение доступности металлов и эвкариотизация биосферы в докембрии. В кн.: Современные проблемы геологии (Гаврилов Ю.О., Хуторской М.Д., ред.) Труды ГИН РАН, вып. 565, Наука, Москва, с. 426-447.
8. Hengeveld R., Fedonkin M. A. 2004. Causes and consequences of eukaryotization through mutualistic endosymbiosis and compartmentalization. Acta Biotheoretica. V. 52. No. 2. P.105-154.
9. Cas R.A.F., Beresford S., Appel P. 2002. The oldest volcanics and sediments from the 3.7 — 3.8 Ga Isua Greenstone Belt, Greenland: Implications for the earliest known palaeoenvironments on Earth. Abstracts. 17th Australian Geological Convention, Adelaide.
10. Nisbet E.G., Sleep N.H. 2001. The habitat and nature of early life. Nature. V. 409. P. 1083-1091.
11. Wilde S.A., Valley J.W., Peck W.H., Graham C.M. 2001. Evidence from detrital zircons for the existence of continental crust and oceans on the Earth 4.4 Gyr ago. Nature, V. 409. P. 175-178.
12. De Laeter J.R., Trendall A.F. 2002. The oldest rocks: The Western Australian connection. Journal of the Royal Society of Western Australia. V. 85. P. 153-160.
13. Сорохтин О.Г., Ушаков С.А. 2002. Развитие Земли. М., Изд-во Московского государственного ун-та. 560 с.
14. Frank L.A. 1990. The Big Splash. Birch Lane Press. 255 pp.
15. Mojzsis, S. J., Arrhenius, G., Mckeegan, K. D., Harrison, T. M., Nutman, A. P., and Friend, C. R. L. 1996. Evidence for life on earth before 3,800 million years ago. Nature. V. 384. P. 55-59.
16. Fedo C.M., Whitehouse M.J. 2002. Metasomatic origin of quartz-pyroxene rock, Akilia, Greenland, and implications for Earth’s earliest life. Science. V. 296. P. 1448-1452.
17. Van Zuilen M.A., Lepland A., Arrhenius G. 2002. Reassessing the evidence for the earliest traces of life. Nature. V. 418. P. 627-630.
18. Nutman, A.P., Mojzsis, S.J., and Friend, C.R.L. 1997. Recognition of ~3850 Ma water-lain sediments in West Greenland and their significance for the early Archaean Earth. Geochimica et Cosmochimica Acta. V. 61. P. 2475-2484.
19. Knoll A.H. 2003. Life on a young planet: the first three billion years of evolution on Earth. Princeton University Press. Princeton and Oxford. 277 pp. Knoll A.H. 2003. The geological consequences of evolution. Geobiology. V. 1. No. 1. P. 3-14.
20. Kopp R.E., Kirschvink J.L., Hilburn I.A., Nash C.Z. 2005. The Paleoproterozoic snowball Earth: a climate disaster by the evolution of oxygenic photosynthesis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 102. No. 32. P. 11131-11136.
21. Rosing M.T. 1999. C-13-depleted carbon microparticles in >3700-Ma sea-floor sedimentary rocks from West Greenland. Science. V. 283. P. 674-676.
22. Hayes J.M. 1994. Global methanotrophy at the Archean-Proterozoic transition. In: Bengtson S. (ed.) Early life on Earth. Nobel Symposium 84. Columbia University Press, New York. P. 220-236.
23. Des Marais D.J. 1997. Isotopic evolution of the biogeochemical carbon cycle during the Proterozoic eon. Organic Geochemistry. V. 27. P. 185-193.
24. Watanabe Y., Martini J.E. J., Ohmoto H. 2000. Geochemical evidence for terrestrial ecosystems 2.6 billion years ago. Nature. V. 408. P. 576-578.
25. Brocks J.J, Logan G.A., Buick R., Summons R.E. 1999. Archean molecular fossils and the early rise of eukaryotes. Science. V. 285. P. 1033-1036.
26. Brocks J.J, Buick R., Logan G.A., Summons R.E. 2003. A reconstruction of Archaean biological diversity based on molecular fossils from the 2.78 to 2.45 billion-year-old Mount Bruce Supergroup, Hamersley Basin, Western Australia. Geochimica et Cosmochimica Acta. V. 67. № 22. P. 4321-4335.
27. Holland H.D. 1994. Early Proterozoic atmospheric change. In: Bengtson, S. ed., Early Life on Earth, Nobel Symposium No. 84. Columbia University Press, New York. P. 237-244.
28. Pavlov A.A., Kasting J.F. 2002. Mass-independent fractionation of sulfur isotopes in Archean sediments: strong evidence for an anoxic Archean atmosphere. Astrobiology. V. 2. P. 27-41.
29. Lasaga A.C., Ohmoto H. 2002. The oxygen geochemical cycle: dynamics and stability. Geochimica et Cosmochimica Acta. V. 66. P. 361-381.
30. Ohmoto H. 2004. The Archaean atmosphere, hydrosphere and biosphere. In: P.G. Eriksson, W. Altermann, D.R. Nelson, W.U. Mueller and O. Catuneanu (Editors), The Precambrian Earth: Tempos and Events. Elsevier, Amsterdam, Devel. Precambr. Geol. V. 12. P. 361-388.
31. Farquhar J., Bao H., Thiemens M. 2000. Atmospheric influence of Earth's earliest sulfur cycle. Science. V. 289. P. 756-758.
32. Melezhik V.A., Fallick A.E., Hanski E.J. et al. 2005. Emergence of aerobic biosphere during Archean-Proterozoic transition: challenges of future research. GSA Today. V. 15. № 11. P. 4-11.
33. Kirschvink J.L., Gaidos E.J., Bertani L.E., Beukes N.J., Gutzmer J., Maepa L.N., Steinberger R.E. 2000. Paleoproterozoic snowball Earth: extreme climatic and geochemical global change and its biological consequences. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 97. P. 1400–1405.
34. Beukes N.J., Dorland H., Gutzmer J., Nedachi M., Ohmoto H. 2002. Tropical laterites, life on land, and the history of atmospheric oxygen in the Paleoproterozoic. Geology. V. 30. P. 491-494.
35. Schopf J.W., Kudryavtsev A.B., Agresti D.G., Wdowiak T., Czaja A.D. 2002. Laser-Raman imagery of Earth’s earliest fossils. Nature. V. 416. P. 73-76.
36. Schopf J.W. 1999. Cradle of life: the discovery of Earth's earliest fossils. Princeton University Press, Princeton. 367 pp.
37. Горленко В.М. 2005. Аноксигенные фототрофные бактерии как биогеохимические агенты в биосфере. Международное рабочее совещание «Происхождение и эволюция биосферы» 26-29 июня 2005 г., Новосибирск. Тезисы докладов. С. 91-92.
38. Schopf J.W., Klein C., eds. 1992. The Proterozoic biosphere: a multidisciplinary study. Cambridge University Press, Cambridge. 1348 pp.
39. Altermann W., Schopf J.W. 1995. Microfossils from the Neoarchean Campbell Group, Griqualand West Sequence of the Transvaal Supergroup, and their paleoenvironmental and evolutionary implications. Precambrian Research. V. 75. № 1. P. 65-90.
40. Arndt N.T., Nelson D.R., Compston W., Trendall A.F., Thorne A.M. 1991. The age of the Fortescue Group, Hamersley Basin, Western Australia, from ion microprobe zircon U-Pb results. Austral. J. Earth. Sci. V. 38. No. 3. P. 261-281.
41. Summons R. E., Jahnke L. L., Hope J. M., Logan G. A. 1999. 2-Methylhopanoids as biomarkers for cyanobacterial oxygenic photosynthesis. Nature. V. 400. P. 554-557.
42. Eigenbrode J.E., Freeman K.H., Summons R.E., Logan G.A. et al. 2002. Late Archean biomarkers in carbonates from the Hamersley Basin, Pilbara Craton, Western Australia. General Meeting of the NASA Astrobiology Institute. Abstr. Washington: Carnegie Inst. of Washington. P. 261-262.
43. Hai T., Schneider B., Schmidt J., Adam G. 1996 Sterols and triterpenoids from the cyanobacterium Anabaena hallensis. Phytochemistry. V. 41. P. 1083–1084.
44. Damste, J. S. 2000. Sterols in a psychrophilic methanotroph, Methylosphaera hansonii. FEMS Microbiol. Lett. V. 186. P. 193–195.
45. Volkman J. K. 2003. Sterols in microorganisms. Appl. Microbiol. Biotechnol. V. 60. P. 496–506.
46. Pearson A., Budin M., Brocks J. J. 2003. Phylogenetic and biochemical evidence for sterol synthesis in the bacterium Gemmata obscuriglobus. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 100. No.26. P. 15352-15357.
47. Cavalier-Smith T. 2002. The neomuran origin of archaebacteria, the negibacterial root of the universal tree and bacterial megaclassification. International Journal of Sytematics, Evolution and Microbiology. V. 52. P. 7-76.
48. Розанов А.Ю. 2004. Бактериальная палеонтология, седиментогенез и ранние стадии эволюции биосферы. В кн.: Современные проблемы геологии (Гаврилов Ю.О., Хуторской М.Д., ред.) Труды ГИН РАН, вып. 565, Наука, Москва, с. 448-462.
49. Сергеев В.Н., Семихатов М.А., Федонкин М.А., Вейс А.Ф. 2006. Основные этапы развития докембрийского органического мира: Сообщение 1. Архей и ранний протерозой. Стратиграфия и геологическая корреляция. (В печати).
50. Сергеев В.Н. 2003. Окремненные микрофоссилии докембрия: природа, классификация, фациальная приуроченность и биостратиграфическое значение. Автореферат кандидатской диссертации на соискание ученой степени доктора геолого-минералогических наук. Москва, Геологический институт РАН. 54 с.
51. Якшин М.С., Наговицин К.Е., Файзуллин М.Ш. 2004. Эволюция докембрийских водорослевых сообществ. Новости палеонтологии и стратиграфии. Вып. 6-7. (Приложение к журналу «Геология и геофизика». Т. 45). С. 21-32.
52. Schopf J.W. 1992. Patterns of Proterozoic microfossil diversity: an initial tentative analysis. In: The Proterozoic biosphere: a multidisciplinary study (eds. J.W. Schopf ,C. Klein). Cambridge University Press, Cambridge. P. 529-552.
53. Hofmann H.J. 1994. Proterozoic carbonaceous compressions («metaphytes» and «worms»). In: Early Life on Earth (Nobel Symp. N 84, Björkborn, Karlskoga), ed. S. Bengtson. Columbia University Press, New York. P. 342-357.
54. Porter S.M. 2004. The fossil record of early eukaryotic diversification. In: Lipps J.H., Waggoner B.M. (eds.) Neoproterozoic-Cambrian Biological Revolution. The Paleontological Society Papers. V. 10. P. 35-50.
55. Han T.-M., Runnegar B. 1992. Megascopic eukaryotic algae from the 2.1 billion-year-old Negaunee Iron-Formation, Michigan. Science. V. 257. P. 232-235.
56. Holm D., Schneier D., Coath C.D. 1998. Age and deformation of Early Proterozoic quartzites in the southern Lake Superior region: Implications for extent of foreland deformation during final assembly of Laurentia. Geology 26, 907-910.
57. Knoll A. H. 1996. Breathing room for early animals. Nature. V. 382. P. 111-112.
58. Samuelsson J., Butterfield N. J. 2001. Neoproterozoic fossils from the Franklin Mountains, northwestern Canada: stratigraphic and palaeobiological implications. Precambrian Research. V. 107. P. 235–251.
59. Hofmann H.J., Chen Jinbiao. 1981. Carbonaceous megafossils from the Precambrian (1800 Ma) near Jixian, Northern China. Canadian Journal of Earth Sciences. V. 18. P. 443-447.
60. Sun Weiguo, Wang Guixiang, Zhou Benhe. 1986. Macroscopic worm-like body fossils from the Upper Precambrian (900-700 Ma), Huainan district, Anhui, China and their stratigraphic and evolutionary significance. Precambrian Research. V. 31. P. 377-403.
61. Steiner M 1994. Die neoproterozoischen Megaalgen Südchinas. Berliner geowissenschaftliche Abhandlungen (E) Bd. 15. S. 1-146.
62. Xiao, S. H., Yuan, X. L., Steiner, M., Knoll, A. H. 2002. Macroscopic carbonaceous compressions in a terminal Proterozoic shale: A systematic reassessment of the Miaohe biota, south China. Journal of Paleontology. V. 76. P. 347–376.
63. Гниловская М.Б. 2003. О древнейшей тканевой дифференциации докембрийских (вендских) водорослей. Палеонтологический журнал. № 2. С. 92-98.
64. Horodyski R. J. 1982. Problematic bedding-plane markings from the Middle Proterozoic Appekunny Argillite, Belt Supergroup, northwestern Montana. Journal of Paleontology. V. 56. P. 882–889.
65. Fedonkin M.A., Yochelson E.L., Horodyski R.J. 1994. Ancient Metazoa. National Geographic Research and Exploration. V. 10. P. 201–223.
66. Fedonkin M.A., Yochelson E.L. 2002. Middle Proterozoic (1.5 Ga) Horodyskia monilformis Yochelson and Fedonkin, the oldest known tissue grade colonial eukaryote. Smithsonian Contribution to Paleobiology, Washington D.C. №. 94. 29 pp.
67. Evans K. V., Aleinikoff J. H., Obradovich J. D., Fanning C. M. 2000. SHRIMP U-Pb geochronology of volcanic rocks, Belt Supergroup, western Montana: evidence for rapid deposition of sedimentary strata. Canadian Journal of Earth Sciences. V. 37. P. 1287-1300.
68. Buss L.W. 1987. The evolution of individuality. Princeton University Press. Princeton. 201 pp.
69. Wade M. 1968. Preservation of soft-bodied animals in Precambrian sandstones at Ediacara, South Australia. Lethaia. V. 1. P. 238-267.
70. Grey, K., Williams, I. R. 1990. Problematic bedding-plane markings from the Middle Proterozoic Manganese Group, Bangemall Basin, Western Australia. Precambrian Research. V. 46. P. 307–327.
71. Martin D. McB., Thorne A. M. 2001. New insights into the Bangemall Supergroup. Western Australia Geological Survey. Record 2001/5. P. 1–2.
72. Martin D. McB. 2003. The dawn of multicellular life: evidence from the Bangemall Supergroup. Geological Survey of Western Australia 2003, extended abstracts. P. 18-19.
73. Grey K., Williams I.R., Martin D.McB., Fedonkin M.A., Gehling J.G., Runnegar B.N., Yochelson E.L. 2002. New occurrences of 'strings of beads' in the Bangemall Supergroup: a potential biostratigraphic marker horizon. Geological Survey of Western Australia, Annual Review 2000-2001. P. 69-73.
74. Javaux E., Knoll A.H., Walter M.R. 2001. Ecological and morphological complexity in early eukaryotic ecosystems. Nature. V. 412. P. 66-69.
75. Javaux E., Knoll A.H., Walter M.R. 2003. Recognizing and interpreting the fossils of early eukaryotes. Origin of Life and the Biosphere. V. 33. P. 75-94.
76. Butterfield N. J. 2005. Probable Proterozoic fungi. Paleobiology. V.31. P. 165–182.
77. Burford E. P., Fomina M., Gadd G. M. 2003. Fungal involvement in bioweathering and biotransformation of rocks and minerals. Mineralogical Magazine. V. 67. No. 6. P. 1127-1155.
78. Butterfield N.J., Knoll A.H., Swett K. 1990. A bangiophyte red alga from the Proterozoic of arctic Canada. Science. V. 250. P. 104–107.
79. Butterfield N. J. 2000. Bangiomorpha pubescens n. gen., n. sp.: implications for the evolution of sex, multicellularity, and the Mesoproterozoic/Neoproterozoic radiation of eukaryotes. Paleobiology. V. 263. P. 386 — 404.
80. Герман Т.Н. 1981. Нитчатые организмы лахандинской свиты р. Маи. Палеонтологический журнал. №2. С. 126-131.
81. Герман Т.Н. 1990. Органический мир миллиард лет назад. Л., Наука. Ленинградское отделение. 52 с.
82. Butterfield N. J. 2004. A vaucheriacean alga from the middle Neoproterozoic of Spitsbergen: implications for the evolution of Proterozoic eukaryotes and the Cambrian explosion. Paleobiology. V.30. P. 231–252.
83. Allison C.W., Hilgert J.W. 1986. Scale microfossils from the Early Cambrian of Northwest Canada. Journal of Paleontology. V. 60. P. 973-1015.
84. Kaufman A.J., Knoll A.H., Awramik S.M. 1992. Biostratigraphic and chemostratigraphic correlation of Neoproterozoic sedimentary successions: Upper Tindir Group, northwestern Canada, as a test case. Geology. V. 20. P. 181-185.
85. Moldowan J.M., Jacobsen S.A., Dahl J., et al. 2001. Molecular fossils demonstrate Precambrian origin of dinoflagellates. In: Zhuravlev A.Yu., Riding R. (editors), The Ecology of the Cambrian Radiation. Columbia University Press, New York. P. 474-493.
86. Porter S.M., Knoll A.H. 2000. Testate amoebae in the Neoproterozoic Era: evidence from vase-shaped microfossils in the Chuar Group, Grand Canyon. Paleobiology. V. 26. P. 360–385.
87. Porter S.M., Meisterfeld R., Knoll, A.H. 2003. Vase-shaped microfossils from the Neoproterozoic Chuar Group, Grand Canyon; a classification guided by modern testate amoeba. Journal of Paleontology. V. 77. P. 409-429.
88. Соколов Б.С. 1976. Органический мир Земли на пути к фанерозойской дифференциации. Вестник АН СССР. № 1. С. 126-143.
89. Соколов Б.С. 1997. Очерки становления венда. М., КМК Лтд., 156 с.
90. Вендская система. 1985. Том 1: Палеонтология (ред. Соколов Б.С., Ивановский А.Б.), 222 с.; том 2: Стратиграфия и геологические процессы (ред. Соколов Б.С., Федонкин М.А.), 239 с. М., Наука.
91. Федонкин М.А. 1987. Бесскелетная фауна венда и ее место в эволюции Metazoa. М., Наука. 176 с.
92. Fedonkin M.A. 2003. The origin of the Metazoa in the light of the Proterozoic fossil record. Paleontological Research. V. 7. № 1. P. 9-41.
93. Семихатов М.А., Раабен М.Е. 1996. Динамика глобального разнообразия строматолитов протерозоя. 2. Африка, Австралия, Северная Америка и общий синтез. Стратиграфия. Геологическая корреляция. Т. 4. № 1. С. 26-54.
94. Чумаков Н.М., Сергеев В.Н. 2004. Проблема климатической зональности в позднем докембрии. Климат и биосферные события. С. 271-289. В кн.: Климат в эпохи крупных биосферных перестроек (Семихатов М.А., Чумаков Н.М., ред.), Труды ГИН РАН, вып. 550. М., Наука. 299 с.
95. Гниловская М.Б. 1998. Древнейшие аннелидоморфы из верхнего рифея Тиммана. Доклады РАН. Т. 359. № 3. С. 369-372.
96. Гниловская М.Б., Вейс А.Ф., Бекккер Ю.Р., Оловянишников В.Г., Раабен М.Е. 2000. Доэдиакарская фауна Тимана (аннелидоморфы верхнего рифея). Стратиграфия. Геологическая корреляция. Т. 8. № 4. С. 11-39.
97. Wang G.-X. 1982. Late Precambrian Annelida and Pogonophora from the Huanian of Anhui Province. Bulletin of the Tianjin Institute of Geology and Mineral Resources. V. 6. P. 9-22.
98. Hedges S. B., Chen H., Kumar S., Wang D., Thompson A.C., Watanabe H. 2001. A genomic timescale for the origin of eukaryotes. Evolutionary Biology. V. 1. № 4. P. 1-10.
99. Castresana J., Moreira D. 1999. Respiratory chains in the last common ancestor of living organisms. Journal of Molecular Evolution. V. 49. P. 453-460.
100. Hedges S.B., Blair J.E., Venturi M.L., Shoe J.L. 2004. A molecular timescale of eukaryote evolution and the rise of complex multicellular life. BMC Evolutionary Biology. V.4. №2. P. 1-9. (http://www.biomedcentral.com/1471-2148/4/2/). Yoon H.S., Hackett J.D., Ciniglia C., Pinto J., Bhattacharya D. 2004. A molecular time line for the origin of photosynthetic eukaryotes. Molecular Biology and Evolution. V. 2, No. 5. P. 809-818.
101. Sogin M.L. 1991. Early evolution and the origin of eukaryotes. Current Opinion in Genetics and Development. V. 1. P. 457-463.
102. Tovar J., León-Avila G., Sánchez L.B., et al. 2003. Mitochondrial remnant organelles of Giardia function in iron-sulfur protein maturation. Nature. V. 426. P. 172-176.
103. Sutak R., Dolezal P., Fiumera H., et al., 2004. Mitichondrial-type assembly of FeS centers in the hydrogenosomes of the amitochondriate eukaryote Trichomonas vaginalis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 101. P. 10368-10373.
104. Heckman D.C. et al. 2001. Molecular evidence of early colonization of land by fungi and plants. Science. V. 293. P. 1129-1133.
105. Wray G. A., Levinton J.S., Shapiro L.H. 1996. Precambrian divergences among metazoan phyla. Science. V. 274. P. 568-573.
106. Bromham L., Rambaut A., Fortey R., Cooper A., Penny D. 1998. Testing the Cambrian explosion hypothesis by using a molecular dating technique. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 95. P. 12386-12389.
107. Pisani D., Poling L.L., Lyons-Weiler M., Hedges S.B. 2004. The colonization of land by animals: molecular phylogeny and divergence times among arthropods. BMC Evol. Biol. V. 2. P. 1-10.
108. Pawlowski J., Holzmann M., Berney C. et al. 2003. The evolution of early Foraminifera. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 100. P. 11494-11498
109. Peterson K.J., Lyons J.B., Nowak K.S., Takacs C.M., Wargo M.J., McPeek M.A. 2004. Estimating metazoan divergence time with a molecular clock. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. Vol. 101. No. 17. P. 6536-6541.
110. Erwin D.H. 2005. Development, ecology, and environment in the Cambrian metazoan radiation. Proceedings of the California Academy of Sciences. V. 56. Supplement 1. No. 3. P. 24-31.
111. Penny D. 2005. Relativity for molecular clocks. Nature. V. 436. P. 183-184.
112. Peterson K.J., Butterfield N.J. 2005. Origin of the Eumetazoa: Testing ecological predictions of molecular clock against the Proterozoic fossil record. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. Vol. 102. No. 27. P. 9547-9652.
113. Kirschvink J. L. 1992. Late Proterozoic low latitude glaciation: the snowball Earth. In: The Proterozoic Biosphere, a Multidisciplinary Study (Schopf, J. W. and Klein, C., editors). Cambridge University Press, Cambridge. P. 51–52.
114. Hoffman P. F., Schrag D. P. 2002. The snowball Earth hypothesis: testing the limits of global change. Terra Nova. V. 14. P. 129–155.
115. Федонкин М.А. 2000. Холодная заря животной жизни. Природа. № 9. С. 3-11.
116. Knoll A.H., Carrol S.B. 1999. Early animal evolution: emerging views from comparative biology and geology. Science. 1999. V.284. № 5423. P. 2129-2137.
117. Heges S.B., Kumar S. 2003. Genomic clocks and evolutionary timescales. TRENDS in Genetics. V. 19. No. 4. P. 200-206.
11.01.2006