Monsignor Michele Faloci Pulignani, che restaurò il Duomo (nel 1903-4) e il Palazzo delle Canoniche (nel 1923-5), costituì il nucleo della collezione esposta. Il canonico mons. Mariano Filippini completò successivamente il lavoro. Il museo ha riaperto nel 2008 presso i due piani del "Palazzo delle Canoniche" adiacente alla Cattedrale di San Feliciano e ha il suo ingresso nella navata sinistra del Duomo.
Fino al sisma del 2016 era anche possibile visitare la Cripta del Duomo, per ora inagibile.