Rollard (1990b) Revue Arachnologique 9. 15-20.

Limitation of spider populations before the young emerge from the cocoon: case of Argiope bruennichi (Scopoli) (Araneae, Argiopidae)

Limitation des populations d’araignées avant la sortie des jeunes du cocon: cas d’Argiope bruennichi (Scopoli) (Araneae, Argiopidae)

Abstract

    Factors limiting spider populations before hatching from egg cocoons: the case of Argiope bruennichi. Observations have been made on heathland populations of Argiope bruennichi (Scopoli) over a period of three years. Normal growth of ali young spiders was observed in about 50 % of cocoons. A further 5 to 20 % of cocoons gave rise to few or no spiderlings, despite being undamaged externally. An average of 25 % of the cocoons were holed or torn, with most or ail of the eggs having been eaten, probably by opportunistic predators. The hymenopteran Tromatobia ornata Gravenhorst, specifically infests cocoons of Argiope bruennichi and consumes a large number of eggs during its development. The percentage of infestation by this Ichneumonid varies from 10 to 19 % of cocoons, depending on the year. The close correlation between the size of cocoons and the number of eggs which they contained allowed more detailed calculations of egg consumption to be made. The impact of Tromatobia on the cocoons of this spider is of the order of 8 to 15 % of eggs; opportunistic predators account for an additional two to 13 % of the eggs lost. The combined affects of all limiting factors before hatching reduce the number of A. bruennichi offspring by 16 to 41 %.

    卵嚢から孵化する前のクモの個体数を制限する要因：ナガコガネグモの場合。ナガコガネグモのヒースランド個体群を3年間にわたって観察した。卵嚢の約50％ではすべての若いクモが正常に発育していることが確認された。さらに5～20％の繭では、外観に損傷がないにもかかわらず、仔グモがほとんど発生しなかったり、全く発生しなかったりした。平均25％の卵嚢は穴が開いていたり、破れていたりしており、卵のほとんどは日和見的な捕食者に食べられていた。膜翅目昆虫のTromatobia ornataは、特にナガコガネグモの卵嚢に侵入し、その発達過程で大量の卵を消費する。このヒメバチの侵入率は年によって10～19％である。卵嚢の大きさと卵の数には密接な相関関係があり、卵の消費量をより詳細に計算することができた。ヒメバチがこのクモの卵嚢に与える影響は全卵数の8～15％であり、日和見的捕食者はさらに2～13％の卵の消失を説明する。孵化前の様々な制限要因の影響を合わせると、ナガコガネグモの子孫の数は16～41%減少する。

Introduction

    The limitation of spider populations at the beginning of their development in cocoons can have climatic causes, such as temperature and humidity, whose actions can be judged, or biotic causes, such as the non-fertilization of eggs or their consumption by natural enemies. The latter are divided into two categories: the occasional polyphagous enemies that feed on spider eggs among other prey, and the specialized ones such as certain Hymenoptera that develop exclusively at the expense of these eggs.

    The example chosen to evaluate the importance of these factors is that of Argiope bruennichi (Scopoli) (Argiopidae) whose cocoons were harvested throughout the egg-laying season in Armorican and Vendean moors. Females of this species produce one or more cocoons at the end of the summer, of variable size, and the young do not emerge until April.

    Numerous bibliographical references exist on predators and parasites of spider eggs with some notes on the biology of the species involved, but few authors have quantified their action (ROLLARD, 1984).

    DAVlDSON (1893) gave the first figures on cocoon infestation, indicating that the cocoons of Argiope argentata were attacked by a Hymenoptera, Eupelmus piceus Riley, and by a Diptera, Sarcophaga davidsoni Coq. 60% of the cocoons on the island of Catalina and about 95% in Redondo, California. In the cocoons of Pardosa lugubris in Scotland, EDGAR (1971) reports that the degree of parasitism by two Ichneumonides, Gelis micrurus and Hidryta sordidus, is 9.8% in summer and 6.9% in winter. Having calculated the average calorific equivalent of the cocoons, he deduced that cocoon parasites reduce the recruitment of young spiders by 10%. Similarly, cocoons of Gasteracantha cancriformis, collected by MUMA & STONE (1971) in Florida, are frequently attacked by Phoridae and one or more species of parasitic Hymenoptera: 43.8% by Phalacrotophora epeirae (Brues), 3.2% by Eupelmidae Arachnophaga ferruginea Gahan, and 1.3% by undetermined predators. These authors found that more than half of the potential population of the spider was destroyed by predators in the egg stage. KESSLER & FOKKINGA (1973) also find two Hymenoptera, Gelis sp. and Acolus krygeri, in cocoons of the genus Pardosa in the Netherlands. A study of the interrelationship between parasites and spiders was undertaken to establish the effect of parasitism on the egg production of these Pardoses. Finally, PRAKASH & PANDIAN (1978) note for the first time the incidence of Diptera Sarcophaga banksi in the cocoons of Argiope pulchella, which completely destroys each of the cocoons it attacks, as well as that of the hyperparasitic Hymenoptera Tachinobia repanda, mistletoe is 25%.

    The purpose of the study on Argiope bruennichi cocoons is to highlight the various factors that exert a potential biological control on the size of the population by limiting the recruitment of young people at the exit of the cocoon.

    La limitation des populations d'araignées au début de leur développement dans les cocons peut avoir des causes climatiques, comme la température et l'humidité dont les actions peuvent se con juger, ou des causes biotiques, comme la non fécondation des œufs ou leur consommation par des ennemis naturels. Ces derniers se divisent en deux catégories: les ennemis occasionnels polyphages qui se nourrissent d'œufs d'araignées entre autres proies, et les spécialisés tels que certains Hyménoptères qui se développent exclusivement aux dépens de ces œufs.

    L'exemple choisi pour évaluer l'importance de ces facteurs est celui d'Argiope bruennichi (Scopoli) (Argiopidae) dont les cocons ont été récoltés pendant toute la saison de ponte dans des landes armoricaines et vendéennes. Les femelles de cette espèce fabriquent un ou plusieurs cocons à la fin de l'été, de taille variable, et les jeunes n'en sortent qu'en avril.

    De nombreuses références bibliographiques existent sur les prédateurs et parasites des œufs d'araignées avec quelques notes sur la biologie des espèces impliquées, mais peu d'auteurs ont quantifié leur action (ROLLARD, 1984).

    Les premiers chiffres concernant l'infestation des cocons ont été donnés par DAVlDSON (1893): il indique que les cocons d' Argiope argentata sont attaqués par un Hyménoptère, Eupelmus piceus Riley, et par un Diptère, Sarcophaga davidsoni Coq.; cette attaque atteint 60 % dans l'île de Catalina et environ 95 % à Redondo en Californie. Dans les cocons de Pardosa lugubris en Ecosse, EDGAR (1971) signale que le degré de parasitisme par deux Ichneumonides, Gelis micrurus et Hidryta sordidus, est de 9.8 % en été et de 6.9 % eu hiver. Ayant calculé l'équivalent calorifique moyen des cocons, il en déduit que les parasites des cocons réduisent le recrutement des jeunes araignées de 10 % . De même, les cocons de Gasteracantha cancriformis, récoltés par MUMA & STONE (1971) en Floride, sont fréquemment attaqués par un Phoridae et une ou plusieurs espèces d'Hyménoptères parasites: 43.8 % par Phalacrotophora epeirae (Brues), 3.2 % par l'Eupelmidae Arachnophaga ferruginea Gahan, et 1.3 % par des prédateurs indéterminés. Ces auteurs constatent que plus de la moitié de la population potentielle de l'araignée a été détruite par les prédateurs au stade œuf. KESSLER & FOKKINGA (1973) trouvent également deux Hyménoptères, Gelis sp. et Acolus krygeri, dans les cocons du genre Pardosa aux Pays-Bas. Une étude des interrelations entre parasites et araignées a été entreprise pour établir l'effet du parasitisme sur la production des œufs de ces Pardoses. Enfin, PRAKASH & PANDIAN (1978) notent pour la première fois l'incidence du Diptère Sarcophaga banksi dans les cocons d'Argiope pulchella, qui détruit complètement chacun des cocons qu'il attaque, ainsi que celle de l'Hyménoptère hyperparasite Tachinobia repanda, gui est de 25 %.

    L'étude sur les cocons d'Argiope bruennichi a pour but de mettre en évidence les différents facteurs gui exercent un contrôle biologique potentiel sur l'effectif de la population en limitant le recrutement des jeunes à la sortie du cocon.

Materials and methods

    The cocoons of Argiope bruennichi are harvested on sight in mesophilic moors for three years, from September to May. Observations in the laboratory lead us to distinguish: cocoons with holes or tears, sometimes containing only silk inside; and cocoons that appear healthy on the outside but may be infested by Pimplinae Tromatobia ornata (its presence is detectable in the cocoons, either by its elongated white eggs, laid next to those of the spider, or by its larvae enclosed or not in silk boxes).

ナガコガネグモ卵嚢は、9-3月の中温性原野で3年間に渡って採集された。研究室内での観察によって卵嚢は2つのカテゴリに分けることができた：穴が空いたり破られたりしており、時に中にクモ糸しか含まれてない卵嚢；見た目には健全そうだが、Tromatobia ornataによって寄生されている卵嚢（クモ卵の横に産み付けられた縦長で白い卵か、卵室の内外にいる幼虫のいずれかによって寄生を確認できた）。

    Les cocons d'Argiope bruennichi sont récoltés à vue dans des landes mésophiles pendant trois années, de septembre à mai. Les observations au laboratoire nous amènent à distinguer: des cocons troués ou déchirés, ne contenant parfois à l'intérieur que de la soie; et des cocons apparemment sains extérieurement mais pouvant être infestés par le Pimplinae Tromatobia ornata (sa présence est décelable dans les cocons, soit par ses œufs allongés blancs, pondus à côté de ceux de l'araignée, soit par ses larves enfermées ou non dans des loges de soie).

    An estimate of the consumption of Ichneumonid larvae at the expense of Argiope eggs is made indirectly from the correlation between the size of the cocoons (maximum external diameter) and the number of eggs they contain (r = 0.92). From this observation in healthy cocoons, a mean value of the number of eggs per cocoon (N1) is estimated for the different diameters. In each cocoon attacked by casual predators or by Tromatobia ornata, the number of eggs or young remaining (N2) is counted. The number of eggs destroyed is equal to N1-N2.

ヒメバチの食卵数は、卵嚢の最大外径と卵数の相関 (r = 0.92)から間接的に推測した。健全な卵嚢でのこの観察から算出される平均卵数をN１とする。ヒメバチに寄生された各卵嚢において、残された卵と仔グモの数を数え、N2とする。N1-N2によって食卵数が得られる。

    Une estimation de la consommation des larves de l'Ichneumonide aux dépens des œufs de l' Argiope est faite indirectement à partir de la corrélation liant la taille des cocons (diamètre externe maximal) et le nombre d'œufs qu'ils renferment (r = 0,92). A partir de cette observation dans les cocons sains, une valeur moyenne du nombre d'œufs par cocon (N1) est estimée pour les différents diamètres. Dans chaque cocon attaqué par les prédateurs occasionnels ou par Tromatobia ornata, on comptabilise le nombre d'œufs ou de jeunes restant (N2). Le nombre d'œufs détruits est égal à N1-N2.

Results

1. Condition and content of cocoons

    Our observations on the condition of cocoons harvested from 1981 to 1984 (Table I) show that about half of them are not viable or are attacked by predators and by Tromatobia ornata.

81-84年に採集された卵嚢のコンディション（表1）は、ほぼ半分が不妊か、被食か、ヒメバチによる被寄生であった。

    Nos observations sur l'état des cocons récoltés de 1981 à 1984 (tableau I) mettent en évidence qu'environ la moitié d'entre eux n'est pas viable ou est attaquée par des prédateurs et par Tromatobia ornata.

    In about 10% of the cocoons, the eggs do not develop. The action of occasional predators affects an average of a quarter of the cocoons, and that of Tromatobia ornata affects more than a tenth of the total number of eggs, with however fluctuations according to years and regions. Not all cocoons attacked by predators are completely destroyed: 37-68% still contain some eggs (Table II), but in 42% of cocoons, on average, only silk remains. All eggs are consumed in 40-76% of Tromatobia-infested cocoons.

卵嚢の約10%は、卵が発育しなかった。捕食は平均で4分の1の卵嚢に、ヒメバチは10分の1の卵数に影響したが、年や場所によって変動した。捕食された卵嚢のすべてが卵を食い尽くされたわけではない：37-68%の卵嚢がいくつかの卵を保持していたが（表2）、平均で42%は食い尽くされていた。被寄生卵嚢の40-76%はヒメバチによって全卵が食い尽くされていた。

    Dans environ 10 % des cocons, les œufs ne se développent pas. L'action des prédateurs occasionnels touche en moyenne un quart des cocons, et celle de Tromatobia ornata porte sur plus du dizième de l'effectif total, avec toutefois des fluctuations en fonction des années et des régions. Les cocons attaqués par les prédateurs ne sont pas tous entièrement détruits: 37 à 68 % contiennent encore quelques œufs (tableau II); mais dans 42 % des cocons, en moyenne, il ne reste effectivement que de la soie. Tous les œufs sont consommés dans 40 à 76% des cocons infestés par Tromatobia.

2. Impact Calculation

    The values given in Table I refer only to cocoons. A more accurate value is calculated by counting the percentages of eggs destroyed (table III). It is then estimated that 15 to 40% of Argiope eggs are destroyed by various factors. The infestation by Tromatobia ornata remains more or less stable: about 12% of the eggs are consumed over the three years.

    On average, 73% of spider eggs are not destroyed.

表1で示す値は卵嚢に関するもののみである。より正確な値として、破壊された卵の割合を表3に示す。15-40%のナガコガネグモ卵が様々な要因によって破壊されると推測される。ヒメバチによる寄生はいくらか安定している：3年を通して12%の卵が食われるようである。

平均して73%のクモ卵が、破壊されずに生き延びる。

    Les valeurs données dans le tableau I ne portent que sur les cocons. Une valeur plus précise est calculée en comptabilisant les pourcentages d'œufs détruits (tableau III). On estime alors que 15 à 40% des œufs d'Argiope sont détruits par différents facteurs. L'infestation par Tromatobia ornata reste à peu près stable: environ 12 % des œufs sont consommés sur les trois années.

    En moyenne, 73 % des œufs de l'araignée ne sont pas détruits.

Table I. - Status of cocoons harvested over three years in mesophilic heaths in Brittany (B) and Vendée (V), in percentages.

Tableau I. - Etat des cocons récoltés sur trois années dans des landes mésophiles en Bretagne (B) et en Vendée (V), en pourcentages.

Table II. - Numbers and percentages of destruction of cocoons attacked by casual predators (P) and infested by Tromatobia ornata (I).

Tableau II. - Nombres et pourcentages de destruction des cocons attaqués par des prédateurs occasionnels (P) et infestés par Tromatobia ornata (I).

Table III. - Impact of different factors limiting the population of Argiope bruennichi.

Tableau III. - Impact des différents facteurs limitant la population d'Argiope bruennichi.

(NV = non-viable cocoons, containing only dry or mouldy eggs)

(NV = cocons non viables, ne renfermant que des œufs secs ou moisis)

Discussion & Conclusion

    Many Araneid species often hatch with a certain proportion of undeveloped eggs; this is the case for Argiope bruennichi (on average 8.5% of the eggs). At this level, if climatic factors were to intervene (as we had assumed), they would act more on the young present in the cocoons during the winter than on the eggs which develop rapidly in autumn. BONNET (1927) explained this fact by the non-fertilization of eggs when deposition is too rapid. The females lay several times and on all of their eggs, one may not hatch.

多くのコガネグモ科はある程度の不妊卵を含んでおり、ナガコガネグモでもそうだった（平均8.5%）。この水準では、（私たちが想定していたように）気候的要因が介入するとすれば、秋に急速に発育する卵よりも、冬の間に卵嚢の中にいる仔グモの方に作用するだろう。BONNET (1927)はこの事実を、産卵があまりにも早い時に不妊卵になることで説明した。メスは数回に渡ってすべての卵を産むが、そのうちの一つが孵化しないことがある。

    Les pontes de beaucoup d' Aranéides ont souvent à l'éclosion une certaine proportion d'œufs non développés; c'est le cas pour Argiope bruennichi (en moyenne 8.5 % des œufs). A ce niveau, si des facteurs climatiques intervenaient (comme nous l'avions supposé), ils agiraient plutôt sur les jeunes présents dans les cocons pendant l'hiver que sur les œufs dont le développement se fait rapidement en automne. BONNET (1927) expliquait ce fait par la non fécondation au passage des œufs lorsque le dépôt est trop rapide. Les femelles pondent plusieurs fois et sur l'ensemble de leurs pontes, une peut ne pas donner d'éclosions.

    Argiope bruennichi cocoons can be attacked by many casual predators; about 60% are only partially destroyed and 2-13% of the eggs are consumed. Amphibians, reptiles, birds and mammals are often cited as predators of subadult and adult spiders. In the stomachs of birds, Lycosidae cocoons have sometimes been found with the females carrying these cocoons. BRISTOWE (1941) reports that forficulae are frequently found in the wild near empty cocoons in which they are presumed to have devoured the eggs. Occasional predators of spiders, Beetles, Myriapods and some Mites could still be counted among the occasional predators, if given the opportunity.

    Les cocons d'Argiope bruennichi peuvent être attaqués par de nombreux prédateurs occasionnels; environ 60 % ne sont que partiellement détruits et de 2 à 13 % des œufs sont consommés. Les amphibiens, reptiles, oiseaux et mammifères sont souvent cités comme prédateurs d'araignées subadultes et adultes. Dans les estomacs d'oiseaux, des cocons de Lycosidae ont parfois été découverts avec les femelles portant ces cocons. BRISTOWE (1941) signale que des forficules sont fréquemment trouvées dans la nature près de cocons vides dans lesquels elles sont présumées avoir dévoré les œufs. On pourrait encore compter parmi les prédateurs occasionnels d'araignées, des Coléoptères, des Myriapodes et certains Acariens, si l'occasion leur est offerte.

    Parasitism of spider cocoons has been known for a long time. The consumers mentioned are mainly insects. Tromatobia ornata (Hymenoptera, Pimplinae), which feeds on the eggs of Argiope bruennichi, had not yet been discovered in the cocoons of this spider at the time of the study. However, SACHER (1988) recently reported it in the same cocoons in Germany, over three harvesting periods. The infestation in 1985 was equivalent (15.7%) to that observed in France over the three years of the study, an infestation that remained more or less stable at 10 to 19%. On the other hand, the rates were lower in 1986 and 1987, 5% and 3.4% respectively.

クモ卵嚢への寄生は昔から知られている。寄生者は主に昆虫である。Tromatobia ornataがナガコガネグモ卵嚢に寄生することは、本研究まで知られてなかった。しかしながら、SACHER (1988)は最近ドイツでの3年に渡る調査で同じことを報告している。1985年の寄生率 (15.7%)は、本研究がフランスで3年間調べ、10-19%に落ち着いた結果と同等であった。一方で、86と87年はそれぞれ5%と3.4%だった。

    Le parasitisme des cocons d'araignées est connu depuis longtemps. Les consommateurs cités sont essentiellement des insectes. Tromatobia ornata (Hyménoptère, Pimplinae) qui se nourrit des œufs d'Argiope bruennichi, n'avait pas encore été découvert dans les cocons de cette araignée au moment de l'étude. Or SACHER (1988) l'a récemment signalée dans ces mêmes cocons en Allemagne, sur trois périodes de récolte. L'infestation est équivalente en 1985 (15.7 %) à celle observée en France sur nos trois années d'étude, infestation qui restait à peu près stable, de 10 à 19 %. Par contre, les taux sont moindres en 1986 et 1987, respectivement 5 % et 3,4 %.

    A large number of eggs are emptied when several larvae develop in a single cocoon, but on average 60 to 65% of the oviposition remains intact and can continue its evolution alongside a single insect larva. Approximately 8 to 14% of the eggs are consumed.

複数の幼虫が一つの卵嚢に寄生した際は多数の卵が食われたが、幼虫が1個体だと平均して60-65%の卵はそのまま残っており、幼虫と並んで発育し続けることができる。約8-14%の卵が食われる。

    Un grand nombre d'oeufs sont vidés quand plusieurs larves se développent dans un seul cocon, mais en moyenne 60 à 65 % de la ponte reste intacte et peut poursuivre son évolution aux côtés d'une seule larve de l'insecte. 8 à 14 % environ des œufs sont consommés.

 In assessing the impact of this egg consumer as well as occasional predators, this should only be seen as an estimate. This calculation only takes into account the cocoons found in the field, but there are animals that destroy them completely with the envelope, so these cocoons have disappeared. In addition, I number of eggs given does not include all the cocoons collected, because some of them contained only eggs or mouldy young that could not be counted, or the size of some cocoons that were too damaged could not be measured.  Oophagy is also known to exist in some spider species; the predatory behaviour of young spiders may occur at an early age at the expense of unhatched eggs. If this phenomenon occurs in Argiope bruennichi, the estimate of the average number of eggs per cocoon as a function of cocoon size is underestimated. However, in cocoons, young and undeveloped eggs are found to coexist, suggesting that this oophagy is not present in this spider, or at least is not constant.

    Dans l'évaluation de l'impact de ce consommateur d'œufs ainsi que des prédateurs occasionnels, il ne faut voir là qu'une estimation. Ce calcul ne prend en compte que les cocons retrouvés sur le terrain, mais il existe des animaux qui les détruisent complètement avec l'enveloppe, ces cocons ont donc disparu. De plus, Je nombre d'œufs donné ne porte pas sur la totalité des cocons récoltés, car certains ne renfermaient que des œufs ou des jeunes moisis impossibles à compter, ou encore la taille de quelques cocons trop abîmés n'a pu être mesurée. On sait également qu'il existe une oophagie chez certaines espèces d'araignées; le comportement prédateur des jeunes peut se manifester précocement aux dépens des œufs non éclos. Si ce phénomène a lieu chez Argiope bruennichi, l'évaluation du nombre moyen d'œufs par cocon en fonction de sa taille est sous-estimée. Toutefois, on constate dans des cocons que des jeunes et des œufs non développés coexistent, ce qui laisse supposer que cette oophagie n'est pas présente chez cette araignée, ou du moins n'est pas constante.

    In spite of these restrictions, counting the number of young spiderlings who survive after parasitism, predation or other factors still gives an idea of the impact on the Argiope's population. Recruitment of young spiderlings leaving the cocoon is reduced by 16 to 41% depending on the year. On average, 73% of the eggs laid by Argiope bruennichi females can develop to the juvenile stage. But, at the exit of the cocoon, other factors will intervene to decrease the number of these spider populations.

    Malgré ces restrictions, le comptage du nombre de jeunes qui survivent après parasitisme, prédation ou action d'autres facteurs, permet tout de même d'avoir une idée de l'impact sur la population de l' Argiope. Le recrutement des jeunes à la sortie du cocon est diminuée de 16 à 41 % selon les années. En moyenne, 73 % des œufs pondus par les femelles d'Argiope peuvent se développer jusqu'au stade jeune. Mais, à la sortie du cocon, d'autres facteurs interviendront pour diminuer l'effectif de ces populations d'araignées.