Rollard (1990a) Bulletin de la Societe Zoologique de France 115. 379-385.

An ecological and biological approach to the spider-arachnophagous insect interaction through the example of Argiope bruennichi  (Ar., Argiopidae) and Tromatobia ornata (Hym., Ichneumonidae)

Approche éco-biologique de l'interaction araignée/insecte arachnophage à travers l'exemple d'Argiope bruennichi (Ar., Argiopidae)/Tromatobia ornata (Hym., Ichneumonidae)

    The bibliographic synthesis of parasites and predators of spiders shows the diversity of arachnophagous species dominated by insects. Some features of Agriope bruennichi egg-sacs, such as the height of hanging, the size... , do not seem to be important in the infestation by Tromatobia ornata. Components of a succession of functional aspects interfering in the choice of Agriope bruennichi cocoons and the infestation process are given, with the study of the antenna sensilla and female reproductive system of Tromatobia ornata.

　クモ寄生性やクモ食性に関する文献を統合すると、クモを利用する生物の多様性は昆虫によって多く占められていることがわかる。ナガコガネグモ卵嚢のいくつかの特徴、例えば吊るす高さ、サイズなどは、Tromatobia ornataからの寄生において重要ではなさそうである。ハチによるナガコガネグモ卵嚢の選好性と侵入過程に関与する一連の機能的側面の構成要素について、ハチの触角感覚節とメス生殖系を中心に解説する。

Introduction

    The bibliography on the composition of the parasitic and predatory biocenosis of the Araneids leads us to note that they have a large number of consumers. Occasional consumers are predators who, among other prey, feed on spiders at all stages of development. Among these, one counts of course Arachnids and especially Spiders (BRISTOWE, 1958) but also Birds (BARTELS, 1931; ASKENNO et al., 1977), Reptiles like the viviparous lizard for which the Spiders occupy a very high proportion in its diet (HEULIN, 1984), or again Micromammals such as the Shrew which can limit appreciably populations of Spiders (RUDGE, 1968). Mites have been reported to destroy spider eggs under certain conditions (GRIM and CROSS 1980). Insects occupy a privileged place as specialized consumers of spiders, whether as egg consumers, endoparasites or ectoparasites (ROLLARD, 1987). The biology of Hymenoptera, Pompilidae and Sphecidae is fairly well known; many authors have taken an interest in these solitary wasps. Other families of Hymenoptera attack spiders such as Ichneumonidae; some species are ectoparasites of spiders' others seek the eggs. Hymenoptera are not the only order to live at the expense of Spiders, since Neuroptera and some families of Diptera are also found in cocoons. Other families of Diptera feed in endoparasite of the Spiders themselves.

    La bibliographie sur la composition de la biocénose parasitaire et prédatrice des Aranéides nous amène à constater qu'elles comptent un grand nombre de consommateurs. Les consommateurs occasionnels sont des prédateurs qui, entre autres proies, se nourrissent d'Araignées à tous les stades de développement. Parmi ceux-ci, on compte bien sûr les Arachnides et surtout les Araignées (BRISTOWE, 1958) mais également des Oiseaux (BARTELS, 1931; ASKENNO et al., 1977), des Reptiles comme le lézard vivipare pour lequel les Araignées occupent une très forte proportion dans son alimentation (HEULIN, 1984 ), ou encore des Micromammifères telle la Musaraigne qui peut limiter sensiblement des populations d'Araignées (RUDGE, 1968). Des Acariens ont été mentionnés détruisant des oeufs d'Araignées dans certaines conditions (GRIM et CROSS 1980). Les Insectes occupent une place privilégiée en tant que consommateurs spécialisés d'Araignées, que ce soit comme consommateurs d'oeufs, endoparasites ou ectoparasites (ROLLARD, 1987). La biologie des Hyménoptères, Pompilidae et Sphecidae est assez bien connue; de nombreux auteurs se sont intéressés à ces Guêpes solitaires. D'autres familles d'Hyménoptères s'attaquent aux Araignées comme les Ichneumonidae; certaines espèces sont ectoparasites d'Araignées' d'autres recherchent les oeufs. Les Hyménoptères ne sont pas le seul ordre à vivre aux dépens des Araignées puisque l'on rencontre également des Névroptères et certaines familles de Diptères dans les cocons. D'autres familles de Diptères se nourrissent en endoparasite des Araignées elles-mêmes.

    Insects that seek out spider cocoons to lay their eggs are the most abundant, but their biology is very little studied. In particular, once the spatio-temporal coincidence has been achieved, certain physical characteristics of spider cocoons may or may not attract the arachnophagous insect; we will cite some of them and we will try to study the morphology and behavior of a Hymenoptera, in this case Ichneumonidae Tromatobia ornata, in connection with the characteristics of the cocoons of Argiope bruennichi that it infests.

    Les Insectes qui recherchent les cocons d'Araignées pour y déposer leur ponte sont les plus abondants, mais leur biologie est très peu étudiée. En particulier, une fois la coïncidence spatio-temporelle réalisée, certaines caractéristiques physiques des cocons d'Araignées peuvent attirer ou non l'Insecte arachnophage; nous en citerons quelques-unes et nous tenterons d'étudier la morphologie et le comportement d'un Hyménoptère, en l'occurence l'Ichneumonidae Tromatobia ornata, en liaison avec les caractéristiques des cocons d'Argiope bruennichi qu'il infeste.

    Experiments on entomophagous insects have established that various factors intervene in the discovery of the host (CARTON, 1971; VINSON, 1976; LAWRENCE, 1981...) with a very important role of the sensory receptors. The specificity of behavioural responses is often determined by selective peripheral receptivities such as the antennae sensory receptors, the ovipositor receptors ... In Ichneumonidae, the antennae and the female reproductive system have indeed been the subject of a number of studies (SMITH, 1970; HAWIOE et al., 1973; PETCU and HONCIUS, 1975...). The purely descriptive aspect is therefore of interest for possible comparisons of structures existing in the various groups of Hymenoptera. But especially the integration of the morphological components will probably help us to better explain a series of functional aspects intervening in the choice of cocoons, in their process of infestation and exploitation.

    Des expériences sur les Insectes entomophages ont établi que divers facteurs interviennent dans la découverte de l'hôte (CARTON, 1971; VINSON, 1976; LAWRENCE, 1981...) avec un rôle des récepteurs sensoriels très important. La spécificité des réponses comportementales est souvent déterminée par des réceptivités périphériques sélectives comme les sensilles des antennes, les récepteurs de l'ovipositeur ... Chez les Ichneumonidae les antennes et l'appareil reproducteur femelle ont effectivement fait l'objet d'un certain nombre d'études (SMITH, 1970; HA WIOE et al., 1973; PETCU et HONCIUS, 1975...). L'aspect purement descriptif présente donc un intérêt pour d'éventuelles comparaisons de structures existant dans les divers groupes d'Hyménoptères. Mais surtout l'intégration des composantes morphologiques nous aidera vraisemblablement à mieux expliquer une série d'aspects fonctionnels intervenant dans le choix des cocons, dans leur processus d'infèstation et d'exploitation.

Results

Inventory of egg consumers encountered in Armorican moors (List 1)

Inventaire des consommateurs d'oeufs rencontrés en landes armoricaines (Liste 1)

    The Araneids are abundant in Armorican heaths as in most ecosystems and their ecology has been the subject of many studies. Surveys in these environments have provided some ectoparasitized spiders, but it is in fact mainly spider cocoons left alone in the vegetation by females that have been harvested, infested by insects. We observed some Diptera but especially many Hymenoptera. Most of them are obtained in small quantities except for the Pimplinae, Tromatobia ornata present in greater numbers in the cocoons of Argiope bruennichi. Thanks to this model we have pushed the eco-biological analysis of the Spider/Arachnophagous Insect interaction.

　クモ類はアルモリカン山地荒野の多くの生態系において豊富で、その生態は多くの研究の対象となっている。これらの環境での調査では外部寄生されたクモがいくつか得られたが、主にはメスのクモの手から離れた卵嚢が昆虫に寄生されていた。ハエ目をいくつか認めたが、多くはハチ目であった。それらの多くは、ナガコガネグモの卵嚢に多数寄生するTromatobia ornataを除いて少数であった。この系のおかげで、我々はクモ-クモ寄生昆虫の生態系の生態学的分析に着手できた。

    Les Aranéides sont abondantes en landes armoricaines comme dans la plupart des écosystèmes et leur écologie a fait l'objet de nombreuses études. Les prospections dans ces milieux ont fourni quelques Araignées ectoparasitées mais ce sont en fait essentiellement des cocons d'Araignées laissés seuls dans la végétation par les femelles qui ont été récoltés, infestés par des Insectes. Nous avons observé quelques Diptères mais surtout beaucoup d'Hyménoptères. La plupart est obtenue en petite quantité mis à part le Pimplinae, Tromatobia ornata présent en plus grand nombre dans les cocons d'Argiope bruennichi. Grâce à ce modèle nous avons poussé l'analyse éco-biologique de l'interaction Araignée/Insecte arachnophage.

List 1 Insects consuming Araneid eggs found in Armorican moors.

Liste 1 Insectes consommateurs d'oeufs d'Aranéides rencontrés en landes armoricaines.

Characteristics of Tromatobia infested cocoons

Caractéristiques des cocons infestés par Tromatobia

    In the environments chosen by the Argiope, the females build their cocoons on different plant supports, at varying heights (Fig. 1). The range of values being quite large, the Hymenoptera may show a preference for a more restrictive range of suspension heights? In fact, we find that the percentage of infested cocoons is not significantly different as a function of cocoon hanging height.

　ナガコガネグモが選択した環境において、メスグモは異なる植物の様々な高さに卵嚢を吊るした（図1）。ばらつきは非常に大きく、ハチは特定の高さの範囲をより好んだりするのだろうか？実際は、寄生された卵嚢の高さに傾向はなかった。 

    Dans les milieux choisis par l'Argiope, les femelles construisent leurs cocons sur différents supports végétaux, à des hauteurs variables (Fig. 1). L'étendue des valeurs étant assez importante, l'Hyménoptère marque peut-être une préférence pour une gamme plus restrictive de hauteur de suspension? Nous constatons en fait que le pourcentage de cocons infestés n'est pas significativement différent en fonction de la hauteur d'accrochage des cocons.

    The Argiope bruennichi makes at least two cocoons (BONNET 1927a). We have been able to verify this with females in breeding during the laying period. We have tried to evaluate the size of the cocoons harvested in a rather precise way, by measuring their height (H) as well as their largest diameter (D). These two parameters are very well correlated (r = 0.91), so we did not find it necessary to keep both values and we characterize the size of the cocoons only by their diameter.

　ナガコガネグモは少なくとも2つの卵嚢を作ると言われている。我々はこの事実を産卵期間にメスを飼育することで確かめた。我々はまた卵嚢のサイズを、高さと最大径を計ることで正確に評価した。これら2つのパラメーターは強く相関したので、両方の値を計る必要はなく、卵嚢サイズを最大径によって規定すればよいと考えた。

    L'Argiope bruennichi confectionne au moins deux cocons (BONNET 1927a). Nous avons pu le vérifier avec des femelles en élevage durant la période de ponte. Nous avons essayé d'évaluer la taille des cocons récoltés de manière assez précise, en mesurant leur hauteur (H) ainsi que leur plus grand diamètre (D). Ces deux paramètres sont très bien corrélés (r = 0,91); il ne nous a donc pas paru nécessaire de garder les deux valeurs et nous caractérisons la taille des cocons uniquement par leur diamètre.

    In general, a difference in size is noticeable between the first and second cocoon, which should result in a bimodal distribution of cocoon sizes. We observe in fact a unimodal distribution (Fig. 2), it is likely that the differences in size of the laying females attenuate the cocoon size disparities. Diameters range from 0.6 to 3 cm, with an overall mean diameter of 1.7 cm with no significant differences in mean diameter between harvest years. There is still a range of values, so it is also questionable whether a defined size guides the choice of Tromatobia ornata at the time of infestation. However, the variability of the size of the cocoons infested by the insect is equivalent to that of all harvested cocoons.

　概して、1つ目と2つ目の卵嚢のサイズ差は顕著で、ふた山型の分布を示した。しかし実際は短鋒形の分布を示し（図2）、メスの大きさの違いが卵嚢の大きさの違いを緩和しているのではないかと考えられる。直径は0.6-3cmのゆらぎがあり、全体の平均では1.7cmだが、採集年によって有意差はなかった。値にはまだ大きなばらつきがあり、特定のサイズがTromatobia ornataの寄生時の選択指針となるかどうかも疑問である。しかし、ヒメバチが寄生した卵嚢の大きさのばらつきは、採集された卵嚢全体の大きさのばらつきと同等である。

    En général, une différence de taille est notable entre le premier et le deuxième cocon, ce qui devrait se traduire par une distribution bimodale des tailles des cocons. Nous observons en fait une distribution unimodale (Fig. 2), il est vraisemblable que les différences de taille des femelles pondeuses atténuent les disparités de taille des cocons. Les diamètres s'étendent de 0,6 à 3 cm, le diamètre moyen global étant de 1,7 cm sans différences de moyenne significatives suivant les années de récolte. Il existe encore un grand étalement des valeurs; on peut donc également se demander si une taille définie oriente le choix de Tromatobia ornata au moment de l'infestation. Or la variabilité de la taille des cocons infestés par l'Insecte est équivalente à celle de tous les cocons récoltés.

Figure 3: Numerous bristles carried by the antennae of Tromatobia ornata.

Figure 4: Ovipositor of Tromatobia ornata. Trichoid-type bristles present on the third pair of valves (ovipositor sheathes).

Figure 5: Ovipositor of Tromatobia ornata. Ends of the first and second pairs of valves (upper and lower valves) bearing coeloconical-type senses.

Figure 3 : Nombreuses soies portées par les antennes de Tromatobia ornata.

Figure 4 : Ovipositeur de Tromatobia ornata. Soies de type trichoïde présentes sur la troisième paire de valves.

Figure 5 : Ovipositeur de Tromatobia ornata. Extrémité des premières et deuxièmes paires de valves portant des sensilles de type coeloconique.

    After the external inspection, prospecting continues with internal exploration. Let us briefly recall the internal aspect of the cocoons of Argiope bruennichi: under the external envelope is a thin layer of whitish silk woven in a rather loose way, which surrounds a wad of flaky red silk in the center of which the eggs stand, themselves covered with several layers of very fine silk that hold them together. The insect's ovipositor then engages several times through the outer silk envelope. They are small, rapid blows, of weak amplitude, given perpendicularly to the body, with the antennas standing straight. At this level, valves 1 and 2 (upper and lower valves) intervene. These pairs of valves carry sensory organs along their entire length, especially clustered at the distal ends (Fig. 5). Their appearance suggests that they have a mixed receptor role: mechano and chemo-receptor, but cross sections at their level would be necessary to confirm this hypothesis. Once the second internal inspection has been completed, the female pushes her ovipositor along its entire length, with the valves 3 (ovipositor sheathes) resting on the outer envelope of the cocoon; oviposition then takes place and can be renewed at different points on the periphery of the cocoon. The female thus deposits one or more eggs, the latter being laid generally among the red silk of the cocoon and sometimes on the silk envelope covering the eggs but none in the egg mass. We also found that only cocoons containing eggs of spiders not embryonated or at intra-chorionic stages are chosen. The cocoons containing young hatched are neglected.

　外皮の検査が終わると、内側の調査が始まる。ここでナガコガネグモの卵嚢の内皮について簡単に思い出したい：外皮の直下は白い薄い層がゆるく編まれていて、それが赤い糸の層を取り囲んでいて、さらにその中心に卵が位置している。卵塊自身は薄い数枚の糸の層に囲まれている。つまりハチの産卵管は、この糸でできた外皮を貫通して数回に渡って検査をしているということである。検査は、触角がまっすぐに立った状態で、体に対し垂直方向に小さく急速に与えられる低振幅の打撃によってなされる。この段階ではバルブ1と2が介在する。これらのバルブのペアは全長に渡って感覚器官をそなえていて、特に先端では密集する（図5）。それらの外観は物理的および化学的知覚の役割を持っているように見えるが、この仮説を検証するには組織切片による精査が必要である。二回目の検査が終わると、メスは産卵管を長さの限りまで押し込み、バルブ3は卵嚢の外側に残る；産卵施行は同じ卵嚢の異なる位置から新たに行われる。このようにしてメスは1～複数の卵を産み込み、複数産む場合は赤い糸の辺りに産み落とされ、時に卵塊と接する層にも産み落とされるが、卵塊には直接産み込まない。メスバチが、胚発生を始めていないかintra-chorionic stageにある時の卵嚢しか選ばないことがわかった。仔グモが中にいる卵嚢は破棄された。

    Après l'inspection externe, la prospection se poursuit par l'exploration interne. Rappelons brièvement l'aspect interieur des cocons d'Argiope bruennichi: sous l'enveloppe externe se trouve une mince épaisseur de soie blanchâtre tissée d'une manière assez lâche, qui entoure une bourre de soie rousse floconneuse au centre de laquelle se tiennent les oeufs, eux-mêmes recouverts de plusieurs couches de soie très fines qui les maintiennent ensemble. L'ovipositeur de l'insecte s'engage alors à plusieurs reprises à travers l'enveloppe de soie externe. Ce sont de petits coups rapides, de faible amplitude, donnés perpendiculairement au corps, les antennes se tenant droites. A ce niveau, ce sont les valves 1 et 2 qui interviennent. Ces paires de valves portent sur toute leur longueur des sensilles, surtout regroupées aux extrémités distales (Fig. 5). Leur aspect laisse supposer qu'elles ont un rôle récepteur mixte: mécano et chémo-récepteur, mais des coupes transversales à leur niveau seraient nécessaires pour confirmer cette hypothèse. La deuxième inspection terminée, la femelle enfonce son ovipositeur sur toute sa longueur, les valves 3 reposant sur l'enveloppe externe du cocon; la ponte a alors lieu et elle peut se renouveler en différents endroits de la périphérie du cocon. La femelle dépose ainsi un ou plusieurs oeufs, ces derniers étant pondus en général parmi la soie rousse du cocon et parfois sur l'enveloppe de soie recouvrant les oeufs mais aucun dans le sac à oeufs. Nous avons égalemént constaté que seuls les cocons contenant des oeufs d'Araignées non embryonnés ou encore à des stades intra-chorionnés, sont choisis. Les cocons renfermant des jeunes éclos sont délaissés.

    The role of mechano-receptor can undoubtedly be advanced in view of the choice of cocoons retained for oviposition by Tromatobia females. It seems that they are sensitive to the movements of the young spiders, scattered in the internal silk wadding, which inhibit oviposition since egg laying is only triggered in cocoons containing eggs still enclosed in the egg sac and not hatched. On the other hand, the difference between the stages of embryonic development of the spider cannot be recognized because direct contact with the eggs is unlikely with regard to the length of the ovipositor which does not seem sufficient to pierce the egg sac.

　物理的センサーの役割は、Tromatobiaのメスが産卵のために保持する卵嚢の選択様式を考えると、間違いなく多くを頼られている。産卵は未孵化の卵を含んだ卵嚢にしか行われないため、それは卵嚢の内側に散在する仔グモの動きに対して敏感そうに見える。一方で、卵嚢を貫通するには十分ではないと思われる産卵管の長さからして、卵と直接接触することは考えられないため、クモの胚発生の段階の違いを感知することはできないだろう。

    Le rôle de mécano-récepteur peut sans doute être avancé au vu du choix des cocons retenus pour la ponte par les femelles de Tromatobia. Il semble qu'elles soient sensibles aux mouvements des jeunes Araignées, éparpillées dans la bourre de soie interne, qui inhibent l'oviposition puisque la ponte n'est déclenchée que dans les cocons contenant des oeufs encore enfermés dans le sac à oeufs et non éclos. Par contre la différence entre les stades de développement embryonnaire de l'Araignée ne peut se faire car le contact direct avec les oeufs est peu probable au regard de la longueur de l'ovipositeur qui ne paraît pas suffisante pour transpercer le sac à oeufs.

Conclusion

    The inventory of the consumers of eggs of spiders in Armorican moors includes species which had not been cited in the bibliography; these data thus complete those previously gathered on the specific consumers of eggs of Aranaeides (ROLLARD, 1984). It also complements the specificity of certain species that had not yet been encountered on the same hosts or in the same cocoons.

　アルモリカン山地におけるクモ卵消費者のインベントリは、未記録のものも含んでいた；これらによって、過去に集められた特定種のクモ卵消費者データ (ROLLARD, 1984)を補完することができる。これらはまた、同じ寄主や卵嚢において過去出遭わなかった種の寄主特異性も補完する。

    L'inventaire des consommateurs d'oeufs d'Araignées en landes armoricaines comprend des espèces qui n'avaient pas encore été citées dans la bibliographie; ces données complètent donc celles Erécédemment réunies sur les consommateurs spécifiques d'oeufs d'Aranéides (ROLLARD, 1984). Il apporte aussi des compléments à la spécificité de certaines espèces qui n'avaient pas encore été rencontrées sur les mêmes hôtes ou dans les mêmes cocons.

    The analysis of the exploitation of the eggs of Argiope bruennichi by the arachnophagous insect Tromatobia ornata shows a particular case of consumption. The Hymenoptera does not seem to preferentially choose cocoons of a defined size for its oviposition, contrary to many entomophagous insects in which this size criterion has an essential importance in the infestation (SALT, 1935). Likewise, it does not make a choice on the hanging height of Argiope's cocoons; the insect moves easily through the vegetation and also appears to have an extended flight. The discovery of cocoons is probably influenced by other criteria or environmental factors that we have not yet identified.

　クモ食性昆虫Tromatobia ornataによるナガコガネグモの卵の搾取の分析から、特定の消費事例が示されている。このヒメバチは、多くの昆虫寄生昆虫が寄主体サイズを重要視している (SALT, 1935)のに反し、特定の卵嚢サイズを好んで選んでいるわけではない。同様に、ナガコガネグモが卵嚢を吊るす高さに選好性はなかった；ヒメバチは植生の中を自由に飛び回れ、いかなる高さにも対応できる。卵嚢の発見は我々が見つけられていない別の基準や環境要因によって規定されているかもしれない。

    L'analyse de l'exploitation des oeufs d'Argiope bruennichi par l'Insecte arachnophage Tromatobia ornata montre un cas particulier de consommation. L'Hyménoptère ne semble pas choisir préférentiellement des cocons d'une taille définie pour sa ponte, contrairement à de nombreux entomophages chez qui ce critère de taille a une importance essentielle dans l'infestation (SALT, 1935 ). De même, il ne marque pas de choix sur la hauteur d'accrochage des cocons d'Argiope; l'insecte se déplace facilement dans la végétation et semble également avoir un vol étendu. La découverte des cocons est vraisemblablement influencée par d'autres critères ou des facteurs du milieu que nous n'avons pas encore mis en évidence.

    The discovery sequence is also conditioned by the insect's own abilities. We have not studied the perception by olfaction or other secondary factors, but the role of the sensory receptors has been confirmed: the antennae and the ovipositor are well equipped as in all parasitic Hymenoptera. But in Tromatobia ornata, the number of senses is important, especially on the valves 3 (ovipositor sheathes), which presents a certain originality. Probably thanks to these organs, the preliminary condition for the success of the parasitization is achieved (JOURDHEUIL, 1978): the coincidence between the receptive stage of the spider and the exploitation stage of the arachnophagus.

　卵嚢の発見に至る一連の行動は、ハチ自身の能力によっても条件付けられる。匂いやその他二次的な要因の感知について調べてはいないが、感覚受容の役割については確かめられている：触角と産卵管はすべての寄生蜂においてよく発達している。しかし、Tromatobia ornataにおいては感覚の数が重要であり、特にバルブ3では、特定のオリジナリティを見せる。恐らくこれらの器官のおかげで、寄生成功のための予備条件（クモの利用可能時期とハチの寄生タイミングの一致）を達成することができるのだろう。

    La séquence de découverte est également conditionnée par les capacités propres à l'insecte. Nous n'avons pas étudié la perception par l'olfaction ou d'autres facteurs secondaires mais le rôle des récepteurs sensoriels a été confirmé: les antennes et l'ovipositeur en sont bien pourvus comme chez tous les Hyménoptères parasites. Mais chez Tromatobia ornata, le nombre de sensilles est important, en particulier sur les valves 3, ce qui présente une certaine originalité. Sans doute grâce à ces organes, la condition préliminaire à la réussite de l'infestation est réalisée (JOURDHEUIL, 1978) : la coïncidence entre le stade réceptif de l'Araignée et le stade d'exploitation de l'arachnophage.