Rollard, C. (1985) Bulletin de la Société Scientifique de Bretagne 57 143-148.

On the development and biology of a Hymenoptera Tromatobia ornata consuming the eggs of the spider Argiope bruennichi

Sur le développement et la biologie d'un hyménoptère Tromatobia ornata consommateur des œufs de l'araignée Argiope bruennichi

Summary

    In Britany and Vendée, an Hymenoptera (Tromatobia ornata) use the egg sacs of a spider -(Argiope bruennichi), common in moor-lands, for laying its own eggs down. The development of this arachnophagous insect, feeding on the spider eggs is described and the biological cycle of the two species is studied.

　ブルターニュとバンデーにおいて、Tromatobia ornataは泥炭地に多産するナガコガネグモの卵嚢を寄主として利用していた。このクモ食昆虫の発育について記載し、二種の生活史についても調べた。

Key words: biology, development, eggs, TROMATOBIA ORNATA, ARGIOPE BRUENNICHI.

Introduction

   Various interspecific relationships exist between Insects and Araneids (ROLLARD, 1984); in particular, spider egg sacs are often sought by Hymenoptera which shelter their oviposition there. These insects play, indeed, an important role in nature as predators or parasites of many organisms. But a better knowledge of the host exploitation process and the biology of the species leads to a more in-depth study of their development cycle.

   As far as spiders are concerned, the study of cycles has been addressed by many authors. We will use the terminology given by CANARD (1984) for the different post-embryonic stages. As for Hymenoptera, after the egg, the larvae usually have five larval instars followed by the pupal stage and then the imago (GRASSE, 1951).

   The egg sacs of Argiope bruennichi, which are essentially found in Brittany and Vendée in mesophilic moors (DUCK & CHAUVIN, 1979) are infested by an Ichneumonide Tromatobia ornata whose larvae feed on the eggs of the spider.

   A description of the stages of development of each of the two species is given in this work. In addition, when undertaking an ecological study of this type, knowledge of the life cycle (or life history) is necessary. That of Argiope bruennichi is known but for Tromatobia ornata, hypotheses will be put forward.

   This spider, with its abdomen striped in yellow and black, has an annual cycle (JUBERTHIE, 1954). Its egg sacs are found in autumn hanging at different heights on the Molinie (Molinia coerulea) and the Bruyères (Calluna vulgaris, Erica cinerea), in places where Mantis religiosa, whose ootheques are found, or Ephippiger ephippiger (observation already made by LIENHARDT and REMY, 1926) also live. The eggs are deposited in the center of the egg sac and surrounded by successive layers of silk (Fig. 2) . Their diameter is about 1mm, their number per egg sac varies from 50 to more than 1000.

   Embryo hatching takes place in late September - early October. The duration of the first post-embryonic stage is short (about a week); they are still curled up on themselves. The second stage, the pre-juvenile or post-pullus (Jil), is free and mobile in the silk of the egg sac. It moults quite rapidly after a few days. The first complete stage appears then (J2). The integument is pigmented and provided with different types of silk. The young Argiope remain in the egg sac until dispersion in April-May. Growth is then rapid. In spring, subadult Argiope can be found on beautiful canvases signed with their stabilimentum. Adults are present in August. Mating takes place at this time, followed by oviposition (Fig. 1).

    Diverses relations interspécifiques existent entre Insectes et Aranéides (ROLLARD, 1984) ; en particulier les cocons d'Araignées sont souvent recherchés par des Hyménoptères qui y abritent leur ponte. Ces Insectes jouent, en effet, un rôle important dans la nature comme prédateurs ou parasites de nombreux organismes. Mais une meilleure connaissance du processus d'exploitation de l'hôte et de la biologie des espèces entraîne une étude plus approfondie de leur cycle de développement.

    En ce qui concerne les Araignées, l'étude des cycles a été abordée par de nombreux auteurs. Nous utiliserons la terminologie donnée par CANARD (1984) pour les différents stades post-embryonnaires. Quant aux Hyménoptères, après l'oeuf, les larves ont le plus souvent cinq stades larvaires suivis du stade nymphal puis de l'imago (GRASSE, 1951).

    Les cocons d'Argiope bruennichi, qui se rencontrent essentiellement en Bretagne et en Vendée dans des landes mésophiles (CANARD & CHAUVIN, 1979) sont infestés par un Ichneumonide Tromatobia ornata dont les larves se nourrissent des oeufs de l'Araignée.

    Une description des étapes de développement de chacune des deux espèces est donnée dans le présent travail. De plus, lorsque l'on entreprend une étude écologique de ce type, la connaissance du cycle biologique (ou cycle vital) est nécessaire. Celui de l'Argiope bruennichi est connu mais pour Tromatobia ornata, des hypothèses seront posées.

    Cette Araignée, à l'abdomen rayé de jaune et de noir, a un cycle annuel (JUBERTHIE,1954) . Ses cocons se trouvent en automne accrochés, à différentes hauteurs, sur la Molinie (Molinia coerulea) et les Bruyères (Calluna vulgaris, Erica cinerea), dans des lieux où vivent égalemènt Mantis religiosa dont on trouve les oothèques, ou Ephippiger ephippiger (observation déjà effectuée par LIENHARDT et REMY, 1926) . Les œufs sont déposés au centre du cocon et entourés de couches de soie successives (Fig. 2). Leur diamètre est d'environ 1mm, leur nombre par cocon varie de 50 à plus 1000.

    L'éclosion des embryons a lieu fin septembre-début octobre. La durée du premier stade post-embryonnaire est courte (à peu près une semaine) ; ce sont des pullus encore recroquevillés sur eux-même. Le second stade, le préjuvénile ou post-pullus (Jil), est libre et mobile dans la soie du cocon. Il mue assez rapidement au bout de quelques jours. Le premier stade complet apparait alors (J2). Le tégument est pigmenté et pourvu de différents types de soie. Les jeunes Argiope restent ainsi dans le cocon jusqu'à la dispersion en avril-mai. La croissance est ensuite rapide. Au printemps, on peut trouver des Argiope subadultes sur de belles toiles signées de leur stabili.mentum. Lès adultes sont présents en août. Les accouplements ont lieu à. cette période, la ponte intervient ensuite (Fig. 1).

Figure 1: Main phases in the development of Argiope bruennichi

Evolutionary cycle of Tromatobia ornata Grav. F. nigrotibialis Aub.

Cycle evolutif de Tromatobia ornata Grav. F. nigrotibialis Aub.

    In autumn, when the egg sacs of Argiope bruennichi have been harvested, one can see that some of them contain one or more elongated white eggs, next to the spherical egg sac of the spider (Fig. 2) . These are the eggs of a Hymenoptera Pimplinae Tromatobia ornata (Fig. 3); the female lays in the freshly constructed egg sacs with her fairly developed ovipositor. The egg is 1mm long and perforated at one end. These perforations probably correspond to the micropyles.

　ナガコガネグモの卵嚢を採集する秋に、球体の卵塊に隣接する場所に1つ以上の白く細長い卵が含まれていることがある（図2）。これらはTromatobia ornataの卵である（図3）；メスバチはよく発達した産卵管を使って、新鮮な卵嚢に卵を産み込む。卵は1mmで末端にミシン目のように穴が複数空いている。この穴は卵門だと思われる。

   En automne, lorsque les cocons d'Argiope bruennichi ont été récoltés, on s'aperçoit que certains renferment un ou plusieurs oeufs allongés blancs, à côté du sac à oeufs sphériques de l'Araignée (Fig. 2) . Ce sont les oeufs d'un Hyménoptère Pimplinae Tromatobia ornata (Fig. 3); la femelle pond dans les cocons fraîchement construits à l'aide de sa tarière assez développée. L'oeuf mesure 1mm de long et il est perforé à l'une des extrémités. Ces perforations correspondent sans doute aux micropyles.

   The hatching takes place at the end of September, among the silk of the egg sac. Then appears the first larval stage which is completely different from the adult insect. It is a worm-like larva characterized by the absence of locomotor appendages, the teguments are often white, the head is not very developed: there are no eye-spots, the mouth is surrounded by a chitinized rim on which are articulated curved mandibles, the antennae are short. The growth is very fast, since at the end of October, the fifth and last larval stage is reached. The larva then stops feeding and encloses itself in a silk lodge which is secreted by sericogenic lip glands. All activity is then interrupted for 4-5 months. After this cessation of winter development, in March the larva turns into a prepupa without moulting (AUBERT, 1959). A first constriction appears, making it possible to distinguish between the thorax and the abdomen. We find at this stage, at the bottom of the lodge, exuviate and feces piled up. The metamorphosis then begins; the prepupa undergoes the nymphal moult one to two weeks later. The nymphal state lasts about 15 days to 1 month. The imago comes out of the egg sac in spring (in April), a little before the young Argiope of the uninfested egg sacs. To emerge, he cuts a cap in his lodge and then perforates the egg sac of the spider.

　孵化は9月の終わりに卵嚢内で起こり、成虫とはまるで異なる初齢幼虫が出現する。イモムシ状の幼虫は、移動用付属肢の欠如、白い外皮、あまり発達していない頭部によって特徴づけられる：眼点はなく、口器はキチン化した縁に囲まれ、その上に湾曲した大顎が関節でつながっており、触角は短い。成長はとても早く、10月の終わりには5齢や終齢を迎える。次いで幼虫は摂食をやめ、口器にあるセリシン系の出糸腺を使ってまゆを作り自身を包む。生命活動は冬季の4-5ヶ月に渡って中断され、3月に幼虫は脱皮無しで前蛹になる。すると最初の収縮があり、胸部と腹部の識別が可能になる。この段階で、まゆの末端に排泄された宿便が蓄積していることがわかる。この後変態が開始される；前蛹は1-2週間後に蛹脱皮をする。蛹期は15日から1ヶ月間続く。未寄生の卵嚢から仔グモが出る少し前の4月に成虫が卵嚢から羽脱する。羽脱するために、繭の頭頂を切り取り、さらにクモの卵嚢にも穴を空ける。

  L'éclosion a lieu fin septembre, parmi la soie du cocon. Apparait alors le premier stade larvaire qui diffère complètement de l'Insecte adulte. C'est une larve de type vermifonne caractérisée par l'absence d'appendices locomoteurs, les téguments sont souvent blancs, la tête n'est pas très développée: il n'y a pas d'ocelles, la bouche est entourée d'un rebord chitinisé sur lequel s'articulent des mandibules recourbées, les antennes sont courtes. La croissance se fait très rapidement puisque, fin octobre, le cinquième et dernier stade larvaire. La larve cesse alors de se nourrir et s'enferme dans une loge de soie qui est secrétée par des glandes labiales séricigènes. Toute activité est alors interrompue pendant 4-5 mois. Après cet arrêt de développement hivernal, en mars la larve se transforme en prénymphe sans subir de mue (AUBERT, 1959). Une première constriction apparait qui permet de distinguer le thorax et l'abdomen. On retrouve à ce stade, au fond de la loge, exuvie et féces entassés. La métamorphose commence alors; la prénymphe subit la mue nymphale une à deux semaines après. L'état nymphal dure environ 15 jours à 1 mois. L'imago sort du cocon au printemps (en avril), un peu avant les jeunes Argiope des cocons non infestés. Pour émerger, il découpe une calotte dans sa loge puis troue le cocon de l'Araignée.

Figure 2: Section of an egg sac of Argiope bruennich, hanging in the vegetation and infested by Tromatobia ornata

Figure 2: Coupe d'un cocon d'Argiope bruennich, accroché dans la végétation et infesté par Tromatobia ornata

Figure 4: Development cycle of Tromatobia ornata at the expense of Argiope bruennichi eggs

Figure 4: Cycle de développement de Tromatobia ornata aux dépens des oeufs d'Argiope bruennichi

Diet of Tromatobia ornata larvae

Regime alimentaire des larves de Tromatobia ornata

   As of the first larval stage, the larva with the help of its mandibles pierces the eggs within its range and absorbs their contents by suction. The nutrition at the expense of the eggs of Argiope bruennichi takes place during the whole larval life. A larva destroys several eggs to complete its development.

　初齢時点では、幼虫は大あごを使って手の届く範囲に卵を突き刺し、吸引によって中身を吸収する。ナガコガネグモの卵を消費することで得られる栄養だけが幼虫期をすべて支える。幼虫は発育を完了するために複数の卵を消費する。

   Dès le premier stade larvaire, la larve à l'aide de ses mandibules perce les oeufs à sa portée et en absorbe le contenu par succion. La nutrition aux dépens des oeufs d'Argiope bruennichi se déroule pendant toute la vie larvaire. Une larve détruit plusieurs oeufs pour effectuer son développement complet.

   The totality of the eggs of an egg sac can be destroyed when the number of larvae is important; the size of the egg sac also intervenes. On the other hand, when only one larva develops in an egg sac, young Argiope can escape its meal and come out shortly after their predator (ROLLARD, in preparation).

　幼虫の数次第では卵嚢内の卵すべてが消費される；卵嚢の大きさも介在する。一方で、幼虫が1個体のときは、仔グモが被食から逃れて、ハチ成虫の羽化のすぐ後に出てくることがある(ROLLARD, in preparation)。

   La totalité des oeufs d'un cocon peut être détruite quand le nombre de larves est important; la taille du cocon intervient également. Par contre, quand une seule larve se développe dans un cocon, de jeunes Argiope peuvent échapper à son repas et sortir peu après leur prédateur (ROLLARD, en préparation).

Discussion and conclusion

    The observation of the Argiope bruennichi cycle was made in Brittany and Vendée (Fig. 1). Some authors have also provided details on the cycle of this species, but these are only scattered data that do not allow comparisons.

　ブルターニュとバンデーにおけるナガコガネグモの生活史が明らかとなった（図1）。何人かの研究者が同種のサイクルをを報告しているが、比較に足るほど十分なものではない。

    L'observation du cycle d'Argiope bruennichi a été faite en Bretagne et en Vendée (Fig. 1). Certains auteurs ont également apporté des précisions sur le cycle de cette espèce, mais il ne s'agit que de données éparses qui ne permettent pas de comparaisons.

    Tromatobia ornata had not yet been reported as a consumer of the eggs of this spider:

BRISCHKE (1880) cites it as a "parasite" of the eggs of a Lepidoptera Lasiocampidae Malacosoma neustria Linné.

VACHON (1952) mentions it in egg sacs of Araneus umbraticus Clerk (currently Nuctenea umbratica), almost all of which had been destroyed by this insect.

AUBERT (1969), having listed the previous hosts, indicates with regard to the biology of Tromatobia ornata: "the larva lives like the other Tromatobia Forster in the egg sacs of spiders, perhaps also as a larval ectoparasite of Lepidoptera".

　ナガコガネグモ卵に対してTromatobia ornataが寄生することは知られてなかった：

BRISCHKE (1880)は、カレハガ科のMalacosoma neustriaの卵を寄生者と記載した。

VACHON (1952)は、Nuctenea umbraticaの卵塊は、ほとんどすべてがTromatobia ornataに食べられたとしている。

AUBERT (1969)は、Tromatobia ornataの既知の寄主をリストにしている：“本種は同属他種と同様にクモの卵嚢に寄生するが、おそらく鱗翅目の外部寄生もしている”。

    Tromatobia ornata n'avait pas encore été signalé en tant que consommateur des oeufs de cette Araignée:

BRISCHKE (1880) le cite comme "parasite" d'oeufs d'un Lépidoptère Lasiocampidae Malacosoma neustria Linné.

VACHON (1952) le signale dans des cocons d'Araneus umbraticus Clerk dont la presque totalité avait été détruite par cet Insecte.

AUBERT (1969), ayant répertorié les hôtes précédents, indique en ce qui concerne la biologie de Tromatobia ornata: "la larve vit comme les autres Tromatobia Forster dans les cocons d'Araignées, peut-être aussi en ectoparasite larvaire de Lépidoptères".

    A concordance between the two cycles is clearly evident. The cessation of winter development of Tromatobia ornata is a fairly frequent condition in Hymenoptera, it allows the bad season to pass in the host, the emergence taking place when the good days return. For both species, the cycles accomplished are intimately linked to the seasons. More precise experiments in order to better determine the factors (temperature, photoperiod ...) that trigger these development stops have been implemented.

　二種の生活史はよく一致している。Tromatobia ornataの冬季の発育停止は膜翅目によく見られる状態で、寄主内で不適な季節をやり過ごし、よい季節がきたら羽化することができる。両種とも生活史は季節ともリンクしている。発育停止のトリガーとなる要因（気温、日長...）を突き止めるため、より正確な実験が行われてきている。

    Une concordance des deux cycles se dessine nettement. L'arrêt de développement hivernal de Tromatobia ornata est un état assez fréquent chez les Hyménoptères, il permet de passer la mauvaise saison dans l'hôte, l'émergence ayant lieu quand les beaux jours reviennent. Pour les deux espèces, les cycles accomplis sont intimement liés aux saisons. Des expériences plus précises afin de mieux déterminer les facteurs (température, photopériode ...) qui déclenchent ces arrêts de développement, ont été mises en oeuvre.

    In normal species, i.e. during the winter "diapause" (GRASSE, 1951), the life span of the larva is longer than that of the adult, which is the case for Tromatobia.

    Argiope bruennichi has only one generation per year and several months elapse between the emergence of Tromatobia ornata and the laying of Argiope. However, by noting that the life span of Tromatobia adults is short, we can assume that the cycle of this Pimplinae includes one or more summer generations. In this case, we still do not know if the Hymenoptera can develop at the expense of other spider eggs or at the expense of other Arthropods. These same remarks had already been made by GUIBE in 1943 for T. oculatoria whose larvae had fed on the eggs of Argiope bruennichi.

　普通種すなわち冬眠する種では、幼虫の寿命は成虫よりも長く、それはTromatobiaでも言える。

　ナガコガネグモは年一化で、Tromatobia ornataの羽化とナガコガネグモの産卵の間に数ヶ月空く。しかしながら、Tromatobia成虫の寿命は短いことから、Tromatobia ornataは夏に1以上の世代があると考えられる。この場合、ハチが寄主としてクモ卵を利用しているのか他の節足動物を利用しているのかはまだわからない。同じ疑問は、ナガコガネグモ卵嚢に寄生するT. oculatoriaについて調べたGUIBE (1943)でも挙げられている。

    On constate dans les espèces normales, c'est à dire à "diapause" hivernale (GRASSE, 1951), que la durée de vie de la larve est plus longue que celle de l 'adulte, ce qui est le cas pour Tromatobia.

    L'Argiope bruennichi n'a qu'une génération par an et il s'écoule plusieurs mois entre l'émergence de Tromatobia ornata et la ponte d'Argiope. Or en constatant que la durée de vie des adultes de Tromatobia est courte, on peut supposer que le cycle de ce Pimplinae comporte une ou plusieurs générations d'été. Dans ce cas, nous ne savons encore si l'Hyménoptère peut se développer aux dépens d'autres oeufs d'Araignées ou aux dépens d'autres Arthropodes. Ces mêmes remarques avaient déjà été formulées par GUIBE en 1943 pour T. oculatoria dont les larves s'étaient nourries des oeufs d'Argiope bruennichi.