Jimenez (1987) Folia Entomologica Mexicana 73. 173-183.

Biological relationships between spiders and wasps

Relaciones entre Arañas y Avispas

ABSTRACT

    As a part of the taxonomical and biological research of the Araneomorpha spiders from San Francisco Oxtotilpan, State of Mexico, three associations between spiders and wasps are described: the genus Tromatobia (Fam. Ichneumonidae) as a predator of Araneus thaddeus's eggs (Araneidae); the genus Zatypota (Fam. Ichneumonidae) as a parasitoid of Theridion contreras (Fam. Theridiidae) and a new species of the genus Idris (Scelionidae) as endoparasitoid of Pardosa ca. flavipalpis (Fam. Lyeosidae).

KEY WORDS: Spiders asociation wasps, parasitoids Araneae.

INTRODUCTION

    Parasitism is a biological association between two hetero-specific organisms, during which the parasitoid acts as a single internal or external microphage, which only in the larval state, attacks a single immature host, either as an egg, larva or pupa, causing it to die a slow death (Lindquist, 1983). On some occasions the host initiates a defense relationship against the parasitoid, but since it has been previously paralyzed, the intruder can overcome this defense mechanism, ending up killing it and eating it like a predator (A. Hoffman, pers. comm.).

    El parasitoidismo es una asociación biológica entre dos organismos heteroespecíficos, durante la cual el parasitoide actúa como un solo micrófago interno o externo, que sólo en estado de larva, ataca a un único huésped inmaduro, ya sea como huevo, larva o pupa, causándole muerte lenta (Lindquist, 1983). En algunas ocasiones el huésped inicia una relación de defensa en contra del parasitoide, pero como ha sido paralizado previamente, el intruso puede superar este mecanismo de defensa, acaba por matarlo y comérselo como un depredador (A. Hoffman, com. pers.).

    Although spiders are the main predators of insects, - it is frequent that some members of the orders Diptera and Hymenoptera use them as food, following different strategies for their capture. Within the wasps, those of the Pompilidae family only hunt spiders, temporarily or permanently paralyzing them by blocking neuromuscular transmission; they can be buried in groups or individually, in holes that wasps previously make, as in the case of the Vespa genus that attacks tropical tarantulas that serve as food for their offspring (Petrunkevitch, 1952). Other spiders are enclosed in cells or clay tubes, where insects deposit their eggs; when the larvae are born, they feed voraciously on the spiders, which do not put up resistance because their movement is restricted by the narrowness of the cells; however, there are extreme cases, such as in specimens of the genus Anoplus, which do not hunt their own food, but attack another pompilid by expropriating its prey (Foelix, 1982). Many times, wasps have a preference for certain types of spiders, as in the case of Tripargilum and Tripovylum (Sphecidae), which capture members mainly of the families Araneidae, Salticidae, Clubionidae and Senucolidae. Before attacking them they make an olfactory recognition, vibrating the antennas.

    A pesar de que las arañas son las principales depredadoras de los insectos, -es frecuente que algunos miembros de los órdenes Diptera e Hymenoptera las utilicen como alimento, siguiendo diferentes estrategias para su captura. Dentro de las avispas, las de la familia Pompilidae cazan solamente arañas, paralizándolas temporal o permanentemente, al bloquear la transmisión neuromuscular; estas pueden ser enterradas en grupos o individualmente, en agujeros que las avispas hacen previamente, como en el caso del género Vespa que ataca a tarántulas tropicales que sirven de alimento a su descendencia (Petrunkevitch, 1952). Otras arañas, son encerradas en las celdas o tubos de .arcilla, donde los insectos depositan sus huevecillos; al nacer las larvas, se alimentan vorazmente de las arañas, que no ponen resistencia debida a que su movimiento está restringido por la estrechez de las celdas; sin embargo, existen casos extremos, como en ejemplares del género Anoplus, quienes no .cazan su propio alimento, sino que atacan a otro pompílido expropiándole su presa (Foelix, 1982). Muchas veces, las avispas tienen preferencia por .cierto tipo de arañas, como en el caso de Tripargilum y Tripovylum (Sphecidae), las que capturan a miembros principalmente de las familias Araneidae, Salticidae, Clubionidae y Senucolidae. Antes de atacarlas hacen un reconocimiento olfativo, vibrando las antenas.

    Others, such as species of Polysphincta (Ichneumonidae), can climb up the threads of air webs and oviposit over the body of the spider without resistance. At birth, wasp larvae feed on the spider's tissues until they are completely consumed. Many species in the families Ichneumonidae, Pteromalidae, and Scelionidae behave as endophagous parasites of spider eggs; each larva develops inside a small egg, and after consumption, pupates and the adult emerges at the same time as the spider (Austin, 1984; Valerio, 1971). Many females of the Scelionidae family climb on the host and wait for it to oviposit, at which time they take advantage of the situation to attack the eggs. Sometimes the female can feed a little on the spider, but generally she uses it as a means of transport, because of its small size, it cannot move over long distances.

    Otras, como especies de Polysphincta (Ichneumondae) pueden trepar por los hilos de las telarañas aéreas y ovipositar sobre el cuerpo de la araña, .sin que ésta ponga resistencia. Al nacer, la larva de la avispa se alimenta de los tejidos de la araña hasta que la consume totalmente. Muchas especies de las familias Ichneumonidae, Pteromalidae y Scelionidae se comportan como parasitoides endófagos de huevos de arañas; cada larva se desarrolla en el interior de un huevecillo; después de consumirlo, pupa y el adulto emerge .al mismo tiempo que las arañitas (Austin, 1984; Valerio, 1971). Muchas hembras de la familia Scelionidae se suben al huésped y esperan a que éste oviposite, momento que aprovechan para atacar a los huevos; algunas veces la hembra puede alimentarse un poco de la araña, pero generalmente la utiliza como transporte, debido a que por su pequeño tamaño, no puede desplazarse a grandes distancias.

    Diptera from the families Ephydridae, Asilidae, Sarcophagidae and Chloropidae, among others, as well as neuroptera from the genus Mantispa (Kaston, 1938) and some lepidoptera (Austin, 1977), deposit their eggs in spiders' egg sacs, where the larvae devour a large part or all of the eggs, before they begin their development.

    Los dípteros de las familias Ephydridae, Asilidae, Sarcophagidae y Chloropidae, entre otros, así como neurópteros del género Mantispa (Kaston, 1938) y algunos lepidópteros (Austin, 1977), depositan sus huevecillos en los ovisacos de arañas, donde las larvas devoran una gran parte o todos los huevos, antes de que éstos inici~n su desarrollo.

MATERIAL AND METHOD

    The material was collected monthly in a pine-oak wooded area at 2400 meters above sea level, during the period June 1983 to March 1985. The specimens were captured with low-bottomed, 50-cm-diameter nets, which were placed under the foliage of trees and shrubs, hitting the branches to make the organisms fall.

    El material fue colectado mensualmente en área boscosa de pino-encino a 2400 msnm, durante el periodo de junio de 1983 a marzo de 1985. Los ejemplares fueron capturados con redes de golpeo de fondo bajo y de 50 cm de diámetro; mismas que se colocaron bajo el follaje de árboles y arbustos golpeando las ramas para hacer caer a los organismos.

    The parasitized specimens were selected and placed individually in plastic tubes for transport. In the laboratory, the spiders were changed to glass jars with wet cotton to conserve moisture. The ovum sacs obtained from the leaves of the shrubs were preserved as in the previous form and under the microscope the predators that remained in the ovum were located, to observe their behavior.

    Los ejemplares parasitados fueron seleccionados y colocados individualmente en tubos de plástico para su transporte. En el laboratorio, las arañas se cambiaron a frascos de vidrio con algodón mojado para conservar la humedad. Los sacos ovígeros obtenidos de las hojas de los arbustos fueron conservados como en la forma anterior y bajo el microscopio fueron localizados los depredadores que permanecieron en el ovisaco, para observar su comportamiento.

    To catch the wandering spiders, wide-mouth glass containers were used, forcing them in, preventing them from getting hurt. The egg cells were separated from the rows of fifteen female spiders, which were opened using finely pointed dissecting needles to avoid breaking the exposed eggs. With a fine silk brush, the eggs were placed in glass tubes 8 mm in diameter by 35 mm in height. Inside, drops of water were added to keep the humidity, a cotton swab without getting wet, and on it three spider eggs that were covered at the same time with a layer of cotton to protect them from dust and keep the humidity.

    Para atrapar a las arañas errantes, se utilizaron recipientes de vidrio de boca ancha, obligándolas a entrar, evitando que se hicieran daño. Los ovisacos fueron separados de las hileras de quince arañas hembras, los cuales se abrieron utilizando agujas de disección con punta muy fina para evitar romper los huevecillos expuestos. Con un pincel de sedas finas, se colocaron los huevos en tubos de vidrio de 8 mm de diámetro por 35 mm de altura. En su interior se agregaron gotas de agua para mantener la humedad, una torunda de algodón sin mojarse y sobre ésta tres huevecillos de araña que eran cubiertos a la vez con una capa de algodón para protegerlos del polvo y conservar la humedad.

RESULTS

Araneus-Trometobia

    Araneus thaddeus is one of the most abundant spiders in the study area, mainly in the months of October to January when adults appear. These spiders are located inside a tent shaped shelter, built on the underside of one or several folded leaves of Nicotiana glauca. The refuge has two entrances; a large front entrance and a small back entrance, both of which are circular in shape; its walls have perforations that give it the appearance of a trellis, through which the spider can observe the exterior. Inside the shelter, the female protects the egg sac, but sometimes the male can also be found. This egg sac is made with very fine silk threads, intertwined, whose texture makes it possible for the wasp of the genus Trometobia to oviposit easily, which dispenses six to nine eggs. As the larvae emerged, they quickly devoured them until they were almost completely submerged, leaving only the chorion as waste (Fig. 1). These shells remained united, forming a cover that limited the movement of the spider nymphs in their development. The larvae pupated inside the egg sac and after nine to ten days, the adult females emerged and four days later, the males. It is worth mentioning that when the wasp larvae were ready to pupate, the spider eggs began their differentiation and in a free nymph state (when the little spiders are well formed but still cannot move) the adult wasps emerged (Fig. 5), possibly breaking the silk threads with their mandibles. However, not all spider eggs developed at the same time, but different stages of development were found in a single egg sac.

Araneus thaddeusは調査地における最普通種の一つで、10月から翌1月にかけて成体が現れる。このクモは、キダチタバコの折り畳んだ1～複数の葉の下側にテント型のシェルターを作ってその中に隠れる。隠れ家には2つの出入り口がある；前方の大きな出入り口と後方の小さな出入り口は、どちらも丸い形状をしている；その壁面には内側の格子状の網が見える穴が空いており、そこを通してクモは外界を見ることができる。シェルターの中では、メスが卵嚢を守っており、時々オスも見つかる。この卵嚢は非常に細かなクモ糸を絡み合わせて作られており、その編み方はTrometobiaのハチが1回あたり6-9個に及ぶ産卵を容易にすることを可能にする。幼虫が現れると、それらは自身が埋もれるまで卵塊を貪り、卵殻が残滓として残るのみである（図1）。これらの卵殻は結合した状態で残され、発育中の仔グモの動きを制限するようなカバーとなる。この卵嚢の中で幼虫は蛹化し、9-10日後にメス成虫が羽化し、その4日後にオス成虫が羽化する。ハチ幼虫が蛹化する状態になる頃、クモ卵が発生を開始し、仔グモが動く状態（小さなクモが十分に形成されているが、まだ移動はできない状態）になった時、ハチ成虫がおそらく大顎で卵嚢に穴を開けて羽化することは特筆に値する。

    Araneus thaddeus es una de las arañas más abundantes de la zona de estudio, principalmente en los meses de octubre a enero cuando aparecen los adultos. Estas arañas se localizan dentro de un refugio de forma de tienda de campaña, construido sobre el envés de una o varias hojas dobladas de Nicotiana glauca. El refugio tiene dos entradas; una anterior grande y otra posterior pequeña, ambas de forma circular; sus paredes tienen perforaciones que le dan la apariencia de enrejado, por donde la araña puede observar el exterior. En su interior el ovisaco es resguardado por la hembra, pero en ocasiones puede encontrarse también el macho. Este ovisaco está hecho con hilos de seda muy finos, entrelazados, cuya textura hace posible la fácil oviposición de las avispa del género Trometobia, la cual desopsita de seis a nueve huevecillos. Al_ salir las larvas, los devoraron rápidamente hasta con· sumirlos casi por completo, dejando exclusivamente los coriones como residuos (Fig. 1). Estas membranas quedaron unidas, formando una cubierta que limitó el movimiento de las ninfas de araña en su desarrollo. Las larva puparon dentro del ovisaco y después de nueve a diez días, emergieron las hembras adultas y cuatro días después, los machos. Cabe mencionar que cuando las larvas de la avispa estuvieron listas para pupar, los huevos de araña empezaron su diferenciación y en estado de ninfa libre (cuando las arañitas están bien formadas pero aún no pueden moverse) emergieron las avispas adultas (Fig. 5), rompiendo posiblemente los hilos de seda con sus mandíbulas. Sin embargo, no todos los huevos de araña se desarrollaron al mismo tiempo, sino que se encontraron diferentes estados de desarrollo en un solo ovisaco.

Fig. 1. Larvae of the genus Trometobia within the egg sac of Araneus thaddeus, where the empty chorions are observed.

Fig. 1. Larvas del género Trometobia dentro del ovisaco de Araneus thaddeus, donde se observan los coriones vacíos.

Theridion-Zatypota

    The spiders belonging to the Theridion contreras species are very small, only 3.5 mm long, very abundant during the months of July to March. These spiders build amorphous webs between bushes and shrubs, and can be seen hanging upwind. During this period, it is very common to find nymphs and subadults parasitized by wasp larvae of the genus Zatypota, which are strongly attached with their jaws to the back and sides of the opisthosoma of the host (Fig. 2), but never in the womb. The shape of this larva adapted perfectly to the roundness of the spider's body, whose coloration in both individuals was very similar. The organisms, as small parasitoids, could move on their web, apparently without difficulty, but as they were consumed by the invaders, the movements were drastically limited, until they were completely devoured, leaving only remains of the shell and appendages. It was then that the larva, far from the remains of the dead spider, spun a very fine cocoon with scarce silk threads, adhered to the substrate. The pupa could be observed inside. After five to eight days of pupation, the adults emerged by opening a small hole in the distal portion of the cocoon (Fig. 3).

Theridion contrerasは、3.5mmほどの小さな種で7月から3月にかけて非常に多く見られる。これらのクモは、不定形の網を茂みや灌木の間に風上に向かって張る。調査期間中、多数の幼体や亜成体がZatypotaの幼虫に寄生されていることが見つかり、大顎によって強力にクモ腹部の背側面に付着していたが（図2）、決して体内に寄生していることはなかった。幼虫の形はクモの体の丸い形状に完全に適応しており、体色も両者はよくにている。ハチが寄生者として存在しているうちは網の上でのクモの移動は容易に行われるが、侵略者としてクモを食い始めると、食い殺され外骨格のみになるまでクモの動きは劇的に制限される。その後、幼虫は死んだクモよりも遥かに大きくなり、まばらな糸によって繊細なまゆを作り、基質に付着する。蛹はその内側に見てとれる。蛹化から5-8日後、成虫がまゆの先端に小さな穴を空けることによって羽脱してくる。

    Las arañas pertenecientes a la especie Theridion contreras, son muy pequeñas, de escasos 3.5 mm de longitud, muy abundantes durante los meses de julio a marzo. Estas arañas construyen telarañas amorfas entre los matorrales y arbustos, observándose colgadas con el viente hacia arriba. Durante este periodo, es muy común encontrar ninfas y preadultos parasitados por larvas de la avispa del género Zatypota, las cuales se fijaron fuertemente con sus mandíbulas al dorso y en los costados del opistosoma del huésped (Fig. 2), pero jamás en el vientre. La forma de esta larva se adaptó perfectamente a la redondez del cuerpo de la araña, cuya coloración en ambos individuos era muy semejante. Los organismos como parasitoides pequeños, pudieron desplazarse sobre su red, aparentemente sin dificultad, pero conforme fueron consumidos por los invasores, los movimientos fueron drásticamente limitados, hasta que fueron devorados completamente, dejando exclusivamente restos del caparazón y apéndices. Fue entonces cuando la larva, alejada de los restos de la araña muerta, tejió un capullo muy fino con escasos hilos de seda, adheridos al sustrato. En su interior pudo observarse la pupa. Después de cinco a ocho días de pupación, emergiendo los adultos abriendo un pequeño orificio en la porción distal del capullo (Fig. 3).

Fig. 2. Theridion contreras nymph with parasitoid larva of the genus Zatypota.

Fig. 2. Ninfa de Theridion contreras con larva parasitoide del género Zatypota.

Pardosa-Idris

    The specimens corresponding to the species Pardosa ca. flavipalpis are wandering spiders, very active near bodies of water, being females, males and nymphs in almost all seasons. The females weave small compact egg sacs of lenticular form, which are adhered to the spinnerets and at the indicated moment, they will open them to leave the little spiders, which will climb by their opisthosoma in search of protection. Six of the fifteen ov1sacs studied were parasitized by the wasp belonging to the species Idris, nov. sp., whose offspring occupied half of the total average of 36 eggs for each egg sac. At the beginning of the observations, the spider eggs did not show an evident differentiation; two days later, two zones were delimited; an upper zone where the development of the clipper, chelicerae, pedipalps and locomotive appendages of the prosoma began and a lower zone, where the yolk was concentrated, which was later placed in vertical plane in relation to the axis of the body, to give origin to the opisthosoma.

    Los ejemplares correspondientes a la especie Pardosa ca. flavipalpis son arañas errantes, muy activas cerca de cuerpos de agua, encontrándose hembras, machos y ninfas en casi todas las estaciones del año. Las hembras tejen pequeños ovisacos compactos de forma lenticular, los cuales son adheridos a las hileras y en el momento indicado, los abrirán para dejar a las arañitas, que se treparán por su opistosoma en busca de protección. Seis de los quince ov1sacos, estudiados estuvieron parasitados por la avispa perteneciente a la especie Idris, nov. sp., cuya prole ocupó la mitad del promedio total de 36 huevos para cada ovisaco. Al inicio de las observaciones, los huevos de arañas no mostraron una diferenciación evidente; dos días después, se delimitaron dos zonas; una superior donde se inició el desarrollo del clípeo, quelíceros, pedipalpos y apéndices locomotores del prosoma y otra inferior, donde se concentró el vitelo, que posteriormente se colocó en plano vertical en relación al eje del cuerpo, para dar origen al opistosoma.

    In this immobile state called by Vachon (1957) prelarva and that in reality corresponds to a duet, it did not present division in the appendices, it lacked hair, thorns and nails; the chelicerae only had an artejo and without rows in the opisthosoma. When the first nymph hatched (Fig. 6), it presented little mobility in the appendices, without moving and only rested with its ventral part on the substrate. A slight division was outlined in the appendages and the eyes were only identified as dark spots. Eight days later, the characters were more differentiated, forming the silks and thorns below the transparent integument and the most differentiated eyes took the characteristic position: of the family members, which are 4, 2, 2. On the tenth day, the nymphs suffered the first molt, passing to the second nymphal stage, where silks, thorns and characteristic coloration of the species were appreciated, ready to leave the egg sac.

    En este estado inmóvil llamado por Vachon (1957) prelarva y que en realidad corresponde a un deutovo, no presentó división en los apéndices, careció de pelos, espinas y uñas; los quelíceros sólo tuvieron un artejo y sin hileras en el opistosoma. Al eclosionar la primera ninfa (Fig. 6), ésta presentó poca movilidad en los apéndices, sin desplazarse y sólo descansó con su parte ventral sobre el sustrato. Se esbozó una ligera división en los apéndices y los ojos sólo se identificaron como manchas oscuras. Ocho días después, se diferenciaron más los caracteres, formándose las sedas y espinas por debajo del tegumento transparente y los ojos más diferenciados tomaron la posición característica: de los miembros de la familia, que son 4, 2, 2. Al décimo día, las ninfas sufrieron la primera muda, pasando al segundo estadio ninfal, donde se apreciaron sedas, espinas y coloración característica de la especie, listas parn salir del ovisaco.

    In synchronization with the above, the parasitized eggs inhibited their development, because the wasp larvae fed on the yolk. Only until the seventh day, two areas were observed, one white and one yellow, in the latter, the segmentation of the pupa was slightly outlined using the corium as a cocoon. Five days later, the segmentation was more noticeable, the eyes were completely formed (fig. 4) and the first adults emerged within the next five days.

    En sincronización con lo anteriormente descrito, los huevos parasitados inhibieron su desarrollo, debido a que las larvas de la avispa se alimentaron del vitelo. Sólo hasta el séptimo día se observaron dos zonas, una blanca y otra amarilla, en esta última, se esbozó ligeramente la segmentación de la pupa que utilizó el corion como capullo. Cinco días más tarde, la segmentación se remarcó más, los ojos estuvierorn completamente formados (fig. 4) y emergieron los primeros adultos entre los siguientes cinco días.

DISCUSSION AND CONCLUSIONS

    Wasps belonging to the genus Tromatobia undoubtedly acted as voracious parasitoid predators, exclusive to the Araneus thaddeus spider. In the study area, the egg sacs of other Araneus species were not affected by these larvae, indicating that this is a highly specific species.

    Las avispas pertenecientes al género Tromatobia indudablemente actuaron como voraces depredadores protelianos, exclusivos de la araña Araneus thaddeus. En la zona de estudio, los sacos ovígeros de otras especies de Araneus no se vieron afectadas por estas larvas, lo que indica que se trata de una especie altamente específica.

    The larvae of the genus Zatypota, behaved like ectoparasitoids, having a preference for nymphs and pre-adults of Theridion contreras spiders. This phenomenon is possibly related to the spider's life cycle, where the larvae take advantage of the nymphal states, having the possibility of feeding for longer than in the adult state, in addition to the fact that the integument is more sclerosed, so that the larvae cannot easily fix themselves.

    Las larvas del género Zatypota, se comportaron como ectoparasitoides, teniendo preferencia por las ninfas y preadultos de las arañas Theridion contreras. Este fenómeno posiblemente se relaciona con el ciclo de vida de la araña, donde las larvas aprovechan los estados ninfales, teniendo la posibilidad de alimentarse por más tiempo que en el estado adulto, además de que éstos tienen el tegumento más esclerosado, por lo que las larvas no pueden fijarse con facilidad.

    It is interesting the synchronization established between the embryonic and part of the post-embryonic development of Pardosa ca. flavipalpis and the development of the egg, larva, pupa and the emergence of the adult of Idris nov. sp. This coupling is so related, that spiders and wasps emerge to the outside when the mother spider chronologically opens the egg sac.

    Resulta interesante la sincronización establecida entre el desarrollo embrionario y parte del posembrionario de Pardosa ca. flavipalpis y el desarrollo del huevo, larva, pupa y la emergencia del adulto de Idris nov. sp. Este acoplamiento está tan relacinado, que arañas y avispas emergen al exterior cuando la araña madre cronológicamente abre el ovisaco.

    Another phenomenon that seems important to us, is that almost half of the spider eggs were parasitized by Idris nov. sp. It is probable that the female wasps excavate through the silk of the ovisacum and because of its ovoid form only reach to oviposit on the upper layers. This would coincide with that mentioned by Austin (1984) for species of the genus Ceratobaeus. The same author (1985) observed that some species of the genus Baeus and Idris are forensic to certain insects. This makes us think that Idris nov. sp. cannot move because of its small size and has to use spiders as transport to easily find its host, being a co-evolutionary relationship.

    Otro fenómeno que nos parece importante, es que casi la mitad de los huevos de araña fueron parasitados por Idris nov. sp. Es probable que las avispas hembras excaven a través de la seda del ovisaco y por su forma ovoide sólo alcansen a ovipositar sobre las capas superiores. Esto coincidiría con lo mencionado por Austin (1984) para especies del género Ceratobaeus. Este mismo autor (1985) observó que algunas especies del género Baeus e Idris son foréticos de ciertos insectos. Esto nos hace pensar que Idris nov. sp. no puede desplazarse por su pequeño tamaño y tenga que utilizar como transporte a las arañas para encontrar con facilidad a su huésped, siendo una relación de coevolución.