Résumé des principaux résultats



1- LES SONS ÉMIS PAR LES CROCODILES

1.1. Des signaux juvéniles gradés servant à la communication entre jeunes et avec la mère


Bien qu’un répertoire structural et fonctionnel de cris émis par les jeunes crocodiliens ait été proposé dans la littérature, les critères de classification étaient bien souvent empiriques et reposant sur des observations anecdotiques. Des analyses structurales fines accompagnées de tests de repasse réalisées au cours de ma thèse ont permis d’apporter les premières démonstrations expérimentales de l’existence d’un véritable répertoire de signaux acoustiques chez les jeunes crocodiliens aux rôles biologiques déterminant lors des interactions entre jeunes et avec l’adulte.

** D’un point de vue structural, depuis les premières vocalises –pouvant être émises à l’intérieur de l’oeuf, quelques heures avant l’éclosion‐ jusqu’aux cris produits plusieurs jours ou semaines suivant la sortie de l’oeuf, les sons émis par un jeune crocodilien sont des sons dits complexes, modulés en fréquence et en amplitude, et composés d’une fréquence fondamentale et de plusieurs multiples que sont les harmoniques.


Cette structure est commune aux différentes espèces étudiées (ex. Crocodile du Nil, Crocodylus niloticus, Caïman à lunettes, Caiman crocodilus, et Caiman noir, Melanosuchus niger). De plus, les jeunes crocodiliens peuvent moduler leur production vocale en fonction du contexte d’émission, faisant du répertoire vocal crocodilien un système gradé de signaux dont la structure varie selon un continuum.
Ces modifications structurales du cri en fonction du contexte mises en évidence au cours de mes recherches se sont révélées parfois subtiles. Ainsi, depuis les quelques minutes précédant la percée de la coquille jusqu’à la sortie complète de l’oeuf, les cris émis par les jeunes en train d’éclore présentent des modifications significatives dans les domaines temporels, fréquentiels et d’amplitude, permettant de différencier avec une bonne précision les cris d’éclosion (pré‐syn‐post sortie de l’oeuf) en fonction du contexte d’émission.


Un phénomène de gradation des signaux acoustiques se produit aussi pour les vocalisations juvéniles émises bien après la sortie de l’oeuf dans des contextes variés. Une étude réalisée en milieu naturel sur des groupes familiaux de caïmans noirs composés d’une mère et de ses jeunes nouvellement éclos, a montré que deux types de signaux acoustiques juvéniles peuvent être émis en fonction du contexte : des cris de détresse en situation de danger (ex. présence d’un prédateur) et des cris de contact en l’absence de perturbations extérieures (ex. lors d’un regroupement de jeunes ou pendant une période d’alimentation).

Comme pour les cris d’éclosion, les cris de contact différent des cris de détresse par de simples modifications structurales gradées des paramètres acoustiques (accentuation de la pente de la modulation de fréquence et renforcement de l’énergie des hautes fréquences du spectre). Par ailleurs, des modulations structurales se produisent pour des signaux émis au sein d’un même contexte : c’est ce qu’a montré l’analyse de la structure acoustique des cris de détresse au cours des quatre premiers jours suivant l’éclosion chez le Crocodile du Nil.
Enfin, Les juvéniles pourraient aussi moduler les cris en fonction du degré de perturbation jusqu’à la production de cris de menace ou de dérangement. Cependant, faute de données suffisantes, ces vocalisations demanderaient des investigations supplémentaires.

** D’un point de vue fonctionnel, le répertoire crocodilien est constitué de véritables signaux de communications, véhiculant un message pour l’individu récepteur. C’est ce que nous ont appris des expériences de repasse sur les jeunes et les adultes de plusieurs espèces.
Des tests de repasse sur de jeunes embryons de crocodiles du Nil d’une part et sur leur mère d’autre part, ont montré que les vocalisations émises pas les jeunes en train d’éclore –les cris d’éclosion‐ sont des signaux servant deux fonctions : la première est de synchroniser les éclosions entre jeunes d’une même couvée ; la seconde de prévenir la mère de l’événement en cours. La littérature rapporte plusieurs observations d’adultes crocodiliens (femelles et parfois mâles, bien que ceci reste à confirmer) de plusieurs espèces en train de délivrer des soins aux jeunes (protection du nid, aide aux petits pour casser les coquilles, transport des jeunes jusqu’au point d’eau le plus proche).

Nos expériences ont apporté la première preuve expérimentale que les cris émis par les jeunes sollicitent effectivement l’aide parentale au moment de l’éclosion. Neuf des dix mères testées lors de nos expériences ont répondu aux cris d’éclosion en creusant à l’endroit du nid, comme pour délivrer les jeunes en train d’éclore. Pour les jeunes, la possibilité de synchroniser les éclosions par les vocalisations pourrait servir à optimiser la protection offerte par la mère et donc présenter un intérêt majeur pour la survie des jeunes à un âge où le risque de prédation est sans doute très élevé. De plus, et bien que des expériences de repasse seraient nécessaires pour le confirmer, la distinction structurale entre les cris émis au long du processus d’éclosion (depuis l’intérieur d’une coquille intacte, percée et à la sortie de l’oeuf, Article 2) pourrait apporter des informations importantes à la mère. En effet, les mères crocodiles pourraient ainsi potentiellement suivre l’évolution du processus d’éclosion de leur couvée et ajuster leurs comportements en fonction des informations reçues.

Les cris juvéniles étudiés (détresse et contact) servent aussi des fonctions précises dans les premiers moments de la vie d’un jeune crocodilien aux cours des interactions avec sa fratrie et sa mère. Jeunes et adultes ont montré leur capacité à discriminer entre ces deux types de cri. En réponse aux cris de détresse, les jeunes augmentent leurs émissions vocales provoquant une réponse forte de la mère (vocale et motrice) en direction du groupe de jeunes en alerte. Au contraire, les cris de contact sont des signaux de regroupement pour les jeunes auxquels la mère est beaucoup moins sensible.

Enfin, les cris de détresse de jeunes connaissent des modifications de structure au cours des premiers jours de vie, pouvant ainsi informer la mère quant à l’âge et donc indirectement la vulnérabilité de l’émetteur (Article 3). Cependant, seules des expériences complémentaires de repasse sur l’adulte permettrait de valider l’hypothèse selon laquelle la mère utilise cette information.

Depuis l’intérieur de l’oeuf jusqu’aux premiers moments de la vie crocodilienne, les cris occupent une place centrale lors des interactions au sein du groupe familial. Qu’en est‐il de l’utilisation des sons chez l’adulte ?

1.2. Des signaux adultes variés aux rôles encore peu étudiés

Les adultes crocodiliens vocalisent beaucoup moins que leurs jeunes. La littérature distingue cependant: (1) les « rugissements » émis par les deux sexes et qui sembleraient jouer un rôle lors des parades sexuels et de la défense du territoire ; (2) les « grognements maternels » qui permettraient de maintenir la cohésion au sein de la progéniture ; et (3) les « sifflements » qui joueraient un rôle dans la défense contre un ennemi. En dépit de l’importance présumée de ces différentes vocalisations, peu de preuves expérimentales permettent de conclure quant au rôle précis des cris émis. En outre, aucune étude systématique de la structure acoustique des vocalisations basée sur des enregistrements répétés d’individus en nombre significatif n’a encore été publiée.
Malgré tout, comme nous venons de le décrire, les adultes participent activement à la communication acoustique au sein du groupe familial en répondant de façon adaptée aux signaux des jeunes par des déplacements mais aussi occasionnellement par des vocalisations (obs. pers.). De plus, les vocalisations juvéniles présentent toutes les caractéristiques requises pour faciliter la localisation de l’émetteur (une fréquence de modulation lente et un large spectre fréquentiel). Ces caractéristiques ajoutées à un système de codage robuste de l’information pourraient bien participer à l’efficacité de la communication sonore au sein d’un groupe familial.

1.3. Un système de codage‐décodage de l’information très tolérant

Alors que l’une des fonctions premières des signaux de communication est communément d’assurer l’identification spécifique, et malgré des différences structurales sensibles entre vocalisations juvéniles de différentes espèces, mes travaux montrent que, les réponses comportementales des crocodiliens ne se limitent pas aux cris de leur propre espèce. Ainsi, les jeunes crocodiles du Nil testés en laboratoire répondent de façon comparable aux cris de leur espèce par rapport aux cris de jeunes caïmans noirs ou caïmans à lunettes. L’absence d’une reconnaissance interspécifique n’est pas vraiment surprenante compte tenu de l’isolement géographique des différentes espèces et du fait que les signaux juvéniles ne servent pas la reconnaissance entre partenaires sexuels. Cependant, il n’est pas impossible que les crocodiliens distinguent d’un point de vue perceptuel les cris des autres espèces tout en y réagissant quand même –les expériences réalisées en laboratoire n’ayant peut‐être pas permis de le montrer. Par ailleurs, alors que l’identification individuelle est aussi une information retrouvée dans bon nombre de vocalisations d’oiseaux et de mammifères –permettant ainsi la reconnaissance des jeunes par les adultes dans un contexte de soin parental‐ l’analyse des cris de crocodiles du Nil a montré une signature individuelle peu marquée. Cette absence de reconnaissance individuelle acoustique s’explique peut‐être au regard du type de soins délivrés par l’adulte : la mère se contente de protéger sa progéniture contre les prédateurs mais ne l’alimente pas. Par ailleurs, l’acoustique n’est pas le seul canal de communication et d’autres types de signaux sont susceptibles d’être utilisés. Il est possible qu’une reconnaissance acoustique de couvée existe mais cela reste à tester.
Les tests de repasse menés au cours de ma thèse sur les jeunes comme sur les adultes de différentes espèces ont permis de mettre en évidence un système commun de codage et de décodage de l’information réactogène reposant principalement sur les paramètres de modulation de fréquence. Ce système fait preuve d’une certaine tolérance pouvant d’ailleurs expliquer la réponse non spécifique : l’intervalle des valeurs de la pente de modulation de fréquence conservant une pertinence biologique est assez important et dépasse plus ou moins largement les limites de l’espèce. Un codage en modulation de fréquence présente l’avantage d’être particulièrement robuste notamment face aux contraintes de propagation.

2‐ DE LA PRODUCTION DU SIGNAL ACOUSTIQUE A SA DETECTION

Malgré les liens phylogéniques étroits entre oiseaux et crocodiliens, l’état des connaissances sur les organes et les processus physiologiques impliqués dans la production et la détection des sons n’a rien de commun entre ces deux groupes. Alors que de nombreuses études ont été réalisées chez les oiseaux, les recherches en sont à leur début chez les crocodiliens. Du côté de la production des sons, bien que les vocalisations soient vraisemblablement produites au niveau du larynx lors du passage de l’air à travers la glotte, aucun organe vocal spécialisé n’a jusqu’à présent été mis évidence.


De même, la production des vocalisations intra‐oeuf reste aujourd’hui encore un mystère. La production des cris post‐éclosion pourrait quant à elle être sous l’influence de la valve palatale (une extension de l’arrière de la langue ayant pour rôle premier d’empêcher l’eau de rentrer dans la cavité buccale postérieure) dont la position permettrait de moduler les sons produits. La température semble aussi influer sur la structure des cris émis. Par ailleurs, aucune donnée fiable ne permet actuellement de quantifier d’éventuelles différences liées au sexe, à la taille ou l’âge de l’animal. Une meilleure compréhension des mécanismes de phonation des crocodiliens nécessite des investigations fonctionnelles plus poussées utilisant, par exemple, l’endoscopie ou l’imagerie par rayons X.

En ce qui concerne la détection des sons, les crocodiliens semblent être assez performants aussi bien dans l’air que dans l’eau. A la fois prédateurs et aptes à vocaliser, les crocodiliens profitent en effet de capacités auditives développées tant lors de la recherche de nourriture que lors des communications entre individus. L’oreille et la sensibilité auditive de ces reptiles présentent de nombreux points communs avec celles des oiseaux et sont considérablement plus élaborées que chez les reptiles non archosauriens. Même s’il existe visiblement des différences entre espèces, les capacités auditives des crocodiliens semblent être généralement assez bonnes entre 30 Hz –au minimum‐ et 4 kHz dans l’air (vs 0.1‐2 kHz dans l’eau). Pour mémoire la plupart des oiseaux montrent une très bonne sensibilité auditive entre 1 et 5 kHz. Une des caractéristiques intéressantes de l’audiogramme crocodilien se trouve dans la localisation du pic de sensibilité auditive maximale : il correspond a priori assez bien aux fréquences les plus caractéristiques du cri juvénile (autour de 1 kHz dans l’air). Cependant, l’obtention d’audiogrammes à différents âges serait nécessaire pour préciser ces résultats. D’autre part, la sensibilité auditive des crocodiliens –tout comme pour la production des sons‐ semble dépendre de la température : des études ont montré qu’elle diminue de façon linéaire avec la température.

Quant aux capacités de discrimination auditive, la littérature ne fournit aucune information précise. Au cours de ma thèse, une première approche originale utilisant des expériences de conditionnement a été menée et a permis de montrer que les jeunes crocodiles du Nil sont capables de distinguer deux signaux acoustiques dont seule la répartition d’énergie dans le spectre fréquentiel diffère (Article 4). Ces expériences mériteraient d’être répétées sur un plus grand nombre d’individus pour préciser les capacités de discrimination suggérées. Lors de ces expériences, le crocodile s’est avéré être un modèle particulièrement coopératif ouvrant donc la porte à de futures expériences utilisant ces méthodes d’apprentissage associatifs.
Enfin, si détecter une source sonore est une étape, la localiser en est une autre tout aussi importante. En dépit des caractéristiques structurales des cris qui devraient a priori faciliter la localisation de l’émetteur, l’absence d’approche expérimentale ne permet pas encore de juger des capacités de localisation des sources sonores chez les crocodiliens.

3‐ LE TRAITEMENT DES INFORMATIONS AUDITIVES PAR LE SYSTEME NERVEUX CENTRAL : DE L’OREILLE AU CERVEAU

Construit sur le modèle des Archosaures, le cerveau crocodilien est anatomiquement très proche de celui des oiseaux. L’oreille et les voies auditives sont aussi remarquablement voisines. Jusqu’à l’utilisation de la technique d’imagerie par résonance magnétique (fonctionnelle) au cours de mon doctorat, l’ensemble des connaissances sur le système nerveux des crocodiliens et sur les mécanismes neurosensoriels impliqués dans la communication acoustique était limité à des observations de dissection, à des résultats d’électrophysiologie et à quelques marquages histocytochimiques. Cet état de fait rendait la comparaison avec ce qui est connu chez les oiseaux difficile.
Bien qu’il reste encore de nombreuses pistes à explorer, nos expériences d’IRM(f) ont permis d‘obtenir la première image tridimensionnelle d’un cerveau crocodilien et de suivre in vivo l’activation préférentielle des zones auditives télencéphaliques lors de l’audition de signaux acoustiques (Article 5). Cependant, d’importants efforts restent nécessaires pour faire du crocodile un modèle parfaitement adapté à l’exploration par IRMf. En particulier, sa physiologie cardiovasculaire et respiratoire demanderait à être mieux comprise.


4- CONCLUSION

Cette thèse montre que les vocalisations font partie intégrante de la vie crocodilienne dès le plus jeune âge. Nous avons mis en évidence l’existence d’un véritable répertoire de signaux acoustiques chez les jeunes jouant un rôle primordial dans les interactions familiales. Plus tard, les rugissements adultes semblent d’une toute aussi grande importance pour la reproduction et l’organisation sociale mais des analyses expérimentales fines manquent encore. D’un point de vue anatomo‐physiologique, les connaissances sur la production du son sont réduites. Plus de choses sont connues sur l’oreille et les capacités auditives de ces animaux mais la question de leurs capacités de localisation d’une source sonore n’est pas résolue. D’un point de vue neurophysiologique, les voies du traitement des informations sensorielles auditives n’ont été que superficiellement décrites. Cependant, les expériences récentes d’IRM fonctionnelle présentées ici apportent des informations quant à la localisation des zones télencéphaliques impliquées dans le traitement de l’information auditive. En défrichant un domaine encore quasiment inexploré, la présente thèse aura tenté de démontrer l’importance et intérêt de la communication acoustique chez les crocodiles. Les questions soulevées appellent à de nouveaux travaux qui viendront sans doute conforter la présence de fortes ressemblances avec les oiseaux. Est‐il possible que ces similitudes dans le domaine de la communication vocale aient une origine ancestrale archosaurienne ?